Plant epigenome regulation under fluctuating environment

• Project Area: Multi-layered regulatory system of plant resilience under fluctuating environment
• Project/Area Number: 20H05913
• Research Category: Grant-in-Aid for Transformative Research Areas (A)
• Allocation Type: Single-year Grants
• Review Section: Transformative Research Areas, Section (III)
• Research Institution: Okinawa Institute of Science and Technology Graduate University
• Principal Investigator: 佐瀬 英俊 沖縄科学技術大学院大学, 植物エピジェネティクスユニット, 教授 (70510006)
• Co-Investigator(Kenkyū-buntansha): 稲垣 宗一 東京大学, 大学院理学系研究科(理学部), 准教授 (00597883)
• Project Period (FY): 2020-11-19 – 2025-03-31
• Project Status: Granted (Fiscal Year 2024)
• Budget Amount: ¥64,220,000 (Direct Cost: ¥49,400,000、Indirect Cost: ¥14,820,000); Fiscal Year 2024: ¥14,690,000 (Direct Cost: ¥11,300,000、Indirect Cost: ¥3,390,000); Fiscal Year 2023: ¥14,690,000 (Direct Cost: ¥11,300,000、Indirect Cost: ¥3,390,000); Fiscal Year 2022: ¥14,690,000 (Direct Cost: ¥11,300,000、Indirect Cost: ¥3,390,000); Fiscal Year 2021: ¥13,910,000 (Direct Cost: ¥10,700,000、Indirect Cost: ¥3,210,000); Fiscal Year 2020: ¥6,240,000 (Direct Cost: ¥4,800,000、Indirect Cost: ¥1,440,000)
• Keywords: エピゲノム制御 / 環境応答 / 病原体応答 / 植物ゲノム / 環境ストレス

Outline of Research at the Start

植物の環境適応のための多層的な遺伝子発現制御において、エピゲノム制御が重要な役割を果たすと考えられるが、その分子メカニズムや意義は未だほとんど理解されていない。本研究では、不均一環境変動がもたらすヒストン修飾、DNAメチル化、ヌクレオソーム構造変化、高次クロマチン相互作用などの多層的エピゲノム変化や、それに伴って生じる転写開始点変化・スプライシング変化等が、環境応答遺伝子の発現制御と植物の環境適応に果たす役割を明らかにする。

Outline of Annual Research Achievements

佐瀬は、シロイヌナズナにおいて遺伝子転写産物が環境ストレスによってどのように多様化するのかについて解析を行った。また、エピゲノムが変化した変異体などの解析により、植物のエピゲノム制御によってトランスクリプトーム多様化がどのように引き起こされているか解析を行い、その成果を論文発表した 。また、環境ストレスによるRNAメチル化の動態を解析し、成果発表した。 稲垣は、ヒストンH3K4モノメチル化酵素群の制御機構の解析を進め、それらは転写共役的に働く酵素と転写非依存的に他のエピゲノム情報やゲノム情報を目印に働く酵素に大別されることを明らかにし、論文として公表した。またH3K4ジメチル化を除去する脱メチル化酵素も転写共役的に働くことを示し、論文として公表した。さらに、H3K9メチル化の下流でH3K4モノメチル化の除去を介して転写を抑制する経路の解析を進め、予想に反してH3K9メチル化が転写の抑制だけではなく抗抑制にも関わり、それによって動的な転写抑制が実現していることを明らかにし、プレプリントとして公表した。

Current Status of Research Progress

1: Research has progressed more than it was originally planned.

Reason

シロイヌナズナにおいて、エピゲノム修飾の変化により多くのmRNAの転写開始点や転写終結点、スプライシングパターンが変化することを明らかにし、その成果を論文発表した。また、環境ストレス下におけるRNA修飾の変化について解析を行い、成果発表を行なってる。

Strategy for Future Research Activity

最終年度では環境ストレスがスプライシングなどのRNAの転写後プロセッシングやRNA修飾に影響するのかさらなる解析を進める。また、転写共役的なH3K4メチル化制御の意義を探るため に、メチル化・脱メチル化酵素変異体を用いて、環境応答性遺伝子発現の解析を行う。

Research Products

• [Journal Article] ARGONAUTE1-binding Tudor domain proteins function in small interfering RNA production for RNA-directed DNA methylation (2024)
  • Author(s): Takei Takahito、Tsukada Michio、Tamura Kentaro、Hara-Nishimura Ikuko、Fukao Yoichiro、Kurihara Yukio、Matsui Minami、Saze Hidetoshi、Tsuzuki Masayuki、Watanabe Yuichiro、Hamada Takahiro
  • Journal Title: Plant Physiology Volume: in press Issue: 2 Pages: 1333-1346
  • DOI: 10.1093/plphys/kiae135
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] RNA N6-adenine methylation dynamics impact<i>Hyaloperonospora arabidopsidis</i>resistance in<i>Arabidopsis</i> (2024)
  • Author(s): Furci Leonardo、Berthelier Jeremy、Saze Hidetoshi
  • Journal Title: biorxiv Volume: -
  • DOI: 10.1101/2024.01.30.577950
  • Open Access / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Long-read direct RNA sequencing reveals epigenetic regulation of chimeric gene-transposon transcripts in Arabidopsis thaliana (2023)
  • Author(s): Berthelier Jeremy、Furci Leonardo、Asai Shuta、Sadykova Munissa、Shimazaki Tomoe、Shirasu Ken、Saze Hidetoshi
  • Journal Title: Nature Communications Volume: 14 Issue: 1 Pages: 3248-3248
  • DOI: 10.1038/s41467-023-38954-z
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Chemical Modification of Peptides and Proteins Using Spirooxindole Oxirane Derivatives (2023)
  • Author(s): Chavan Santosh S.、Saze Hidetoshi、Tanaka Fujie
  • Journal Title: Advanced Synthesis &amp; Catalysis Volume: 365 Issue: 13 Pages: 2171-2176
  • DOI: 10.1002/adsc.202300578
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Editorial overview: Delving into organizational principles of plant genomes (2023)
  • Author(s): Saze Hidetoshi、Springer Nathan
  • Journal Title: Current Opinion in Plant Biology Volume: 76 Pages: 102458-102458
  • DOI: 10.1016/j.pbi.2023.102458
  • Open Access / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Cotranscriptional demethylation induces global loss of H3K4me2 from active genes in Arabidopsis (2023)
  • Author(s): Mori Shusei、Oya Satoyo、Takahashi Mayumi、Takashima Kazuya、Inagaki Soichi、Kakutani Tetsuji
  • Journal Title: The EMBO Journal Volume: 42 Issue: 23
  • DOI: 10.15252/embj.2023113798
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] H3K9me regulates heterochromatin silencing through incoherent feedforward loops (2023)
  • Author(s): Yabe Kannosuke、Kamio Asuka、Oya Satoyo、Kakutani Tetsuji、Hirayama Mami、Tanaka Yuriko、Inagaki Soichi
  • Journal Title: biorxiv Volume: -
  • DOI: 10.1101/2023.11.02.565278
  • Open Access
• [Journal Article] Cotranscriptional demethylation induces global loss of H3K4me2 from active genes in Arabidopsis (2023)
  • Author(s): Mori Shusei、Oya Satoyo、Takahashi Mayumi、Takashima Kazuya、Inagaki Soichi、Kakutani Tetsuji
  • Journal Title: bioRxiv Volume: -
  • DOI: 10.1101/2023.02.17.528985
  • Open Access
• [Journal Article] Long-read direct RNA sequencing reveals epigenetic regulation of chimeric gene-transposon transcripts in Arabidopsis thaliana (2022)
  • Author(s): Berthelier Jeremy、Furci Leonardo、Asai Shuta、Sadykova Munissa、Shimazaki Tomoe、Shirasu Ken、Saze Hidetoshi
  • Journal Title: biorxiv Volume: -
  • DOI: 10.1101/2022.09.21.507229
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Epigenetic regulation of ecotype-specific expression of the heat-activated transposon ONSEN (2022)
  • Author(s): Nozawa Kosuke、Masuda Seiji、Saze Hidetoshi、Ikeda Yoko、Suzuki Takamasa、Takagi Hiroki、Tanaka Keisuke、Ohama Naohiko、Niu Xiaoying、Kato Atsushi、Ito Hidetaka
  • Journal Title: Frontiers in Plant Science Volume: 13 Pages: 1048957-1048957
  • DOI: 10.3389/fpls.2022.899105
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Transcription-coupled and epigenome-encoded mechanisms direct H3K4 methylation (2022)
  • Author(s): Oya S, Takahashi M, Takashima K, Kakutani T, Inagaki S
  • Journal Title: Nature Communications Volume: 13 Issue: 1 Pages: 4521-4521
  • DOI: 10.1038/s41467-022-32165-8
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Tandemly repeated genes promote RNAi-mediated heterochromatin formation via an antisilencing factor, Epe1, in fission yeast (2022)
  • Author(s): Asanuma T, Inagaki S, Kakutani T, Aburatani H, Murakami Y
  • Journal Title: Genes &amp; Development Volume: 36 Issue: 21-24 Pages: 1145-1159
  • DOI: 10.1101/gad.350129.122
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Local induction of IAA5 and IAA29 promotes DNA damage-triggered stem cell death in Arabidopsis roots (2022)
  • Author(s): Takahashi Naoki、Ogita Nobuo、Koike Toshiya、Nishimura Kohei、Inagaki Soichi、Umeda Masaaki
  • Journal Title: bioRxiv Volume: -
  • DOI: 10.1101/2022.09.02.506394
  • Open Access
• [Journal Article] De novo genome assembly and in natura epigenomics reveal salinity-induced DNA methylation in the mangrove tree Bruguiera gymnorhiza (2022)
  • Author(s): Matin Miryeganeh, Ferdinand Marletaz, Daria Gavriouchkina, Hidetoshi Saze
  • Journal Title: New Phytologist Volume: 233 Issue: 5 Pages: 2094-2110
  • DOI: 10.1111/nph.17738
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Silencing and anti-silencing mechanisms that shape the epigenome in plants (2021)
  • Author(s): Inagaki Soichi
  • Journal Title: Genes & Genetic Systems Volume: 96 Issue: 5 Pages: 217-228
  • DOI: 10.1266/ggs.21-00041
  • NAID: 130008162888
  • ISSN: 1341-7568, 1880-5779
  • Year and Date: 2021-10-01
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] The complex world of genetic systems for elaborate gene regulation that enables flexible plant life (2021)
  • Author(s): Inagaki Soichi
  • Journal Title: Genes & Genetic Systems Volume: 96 Issue: 5 Pages: 207-207
  • DOI: 10.1266/ggs.96.207
  • NAID: 130008162954
  • ISSN: 1341-7568, 1880-5779
  • Year and Date: 2021-10-01
  • Open Access
• [Journal Article] Transcription-coupled and epigenome-encoded mechanisms direct H3K4 methylation. (2021)
  • Author(s): Satoyo Oya, Mayumi Takahashi, Kazuya Takashima, Tetsuji Kakutani, Soichi Inagaki
  • Journal Title: bioRxiv Volume: -
  • DOI: 10.1101/2021.06.03.446702
  • Open Access
• [Journal Article] H3K27me3 demethylases alter HSP22 and HSP17.6C expression in response to recurring heat in Arabidopsis (2021)
  • Author(s): Yamaguchi Nobutoshi、Matsubara Satoshi、Yoshimizu Kaori、Seki Motohide、Hamada Kouta、Kamitani Mari、Kurita Yuko、Nomura Yasuyuki、Nagashima Kota、Inagaki Soichi、Suzuki Takamasa、Gan Eng-Seng、To Taiko、Kakutani Tetsuji、Nagano Atsushi J.、Satake Akiko、Ito Toshiro
  • Journal Title: Nature Communications Volume: 12 Issue: 1 Pages: 3480-3480
  • DOI: 10.1038/s41467-021-23766-w
  • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Alterations in hormonal signals spatially coordinate distinct responses to DNA double-strand breaks in Arabidopsis roots (2021)
  • Author(s): Takahashi Naoki、Inagaki Soichi、Nishimura Kohei、Sakakibara Hitoshi、Antoniadi Ioanna、Karady Michal、Ljung Karin、Umeda Masaaki
  • Journal Title: Science Advances Volume: 7 Issue: 25
  • DOI: 10.1126/sciadv.abg0993
  • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Chromatin-based mechanisms to coordinate convergent overlapping transcription. (2021)
  • Author(s): Inagaki, S., Takahashi, M., Takashima, K., Oya, S., & Kakutani, T
  • Journal Title: Nature Plants Volume: 7 Issue: 3 Pages: 295-302
  • DOI: 10.1038/s41477-021-00868-3
  • Peer Reviewed
• [Journal Article] RNA interference-independent reprogramming of DNA methylation in Arabidopsis (2020)
  • Author(s): To Taiko Kim、Nishizawa Yuichiro、Inagaki Soichi、Tarutani Yoshiaki、Tominaga Sayaka、Toyoda Atsushi、Fujiyama Asao、Berger Frederic、Kakutani Tetsuji
  • Journal Title: Nature Plants Volume: 6 Issue: 12 Pages: 1455-1467
  • DOI: 10.1038/s41477-020-00810-z
  • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
• [Presentation] 低窒素環境での花成誘導と代謝制御に関わる転写因子 FBH4 の機能解析 (2024)
  • Author(s): 眞木美帆, 中尾果菜, 久保晃生, 稲垣宗一, 高木純平, 佐藤長緒
  • Organizer: 第65回 日本植物生理学会年会
• [Presentation] Transcriptional regulation of actin polymerization switches cell wall patterns in xylem vessels (2024)
  • Author(s): 貴嶋 紗久, 佐々木 武馬, 近藤 侑希, 稲垣 宗一, 山口 雅利, 小田 祥久
  • Organizer: 第65回 日本植物生理学会年会
• [Presentation] H3K9メチル化はサイレンシングとアンチサイレンシングの二刀流として活躍する (2024)
  • Author(s): 矢部寛之助, 神尾明日香, 大矢恵代, 角谷徹仁, 平山眞美, 田中祐梨子, 稲垣宗一
  • Organizer: 第41回染色体ワークショップ・第22回核ダイナミクス研究会
• [Presentation] Transcription factor FBH4 mediates the regulation of flowering time and metabolism under low nitrogen conditions in Arabidopsis (2023)
  • Author(s): Miho Sanagi, Akio Kubo, Van Quoc Giang, Kana Nakao, Soichi Inagaki, Junpei Takagi, Takeo Sato
  • Organizer: Nitrogen2023
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] 転写共役的な脱メチル化機構が転写活性領域におけるH3K4低メチル化を引き起こす (2023)
  • Author(s): 森秀世, 大矢恵代, 髙橋まゆみ, 高嶋和哉, 稲垣宗一, 角谷徹仁
  • Organizer: 日本遺伝学会第95回大会
• [Presentation] ヒストンH3K4メチル化による抑制的クロマチン修飾の制御 (2023)
  • Author(s): 野寄拓海, 大矢恵代, 森秀世, 稲垣宗一, 角谷徹仁
  • Organizer: 日本遺伝学会第95回大会
• [Presentation] シロイヌナズナ自然集団中でのネオセントロメアの探索 (2023)
  • Author(s): 山口 颯太, Juliarni, 長岐清孝, 稲垣宗一, 角谷徹仁
  • Organizer: 日本遺伝学会第95回大会
• [Presentation] 転写因子FBH4によるシロイヌナズナの窒素欠乏条件での花成誘導と代謝制御機構 (2023)
  • Author(s): 眞木 美帆, Van Quoc Giang, 久保 晃生, 中尾 果菜, 稲垣 宗一, 高木 純平, 佐藤 長緒
  • Organizer: 日本植物学会第 87 回大会
• [Presentation] "Cotranscriptional demethylation induces global loss of H3K4me2 from active genes in Arabidopsis" (2023)
  • Author(s): Shusei Mori, Satoyo Oya, Mayumi Takahashi, Kazuya Takashima, Soichi Inagaki, Tetsuji Kakutani
  • Organizer: International Conference of Arabidopsis Research 2023
• [Presentation] 窒素応答性花成制御に関わる転写因子FBH4の機能解析 (2023)
  • Author(s): 眞木美帆，Van Quoc Giang，久保晃生，佐藤靖武，稲垣宗一，高木純平，佐藤長緒
  • Organizer: 第64回 日本植物生理学会年会
• [Presentation] 植物ゲノムにおける遺伝子内トランスポゾンの転写制御 (2022)
  • Author(s): 佐瀬英俊
  • Organizer: 日本遺伝学会 第 94 回大会
• [Presentation] 維管束幹細胞の分裂と分化を制御するサイトカイニンの機能と動態 (2022)
  • Author(s): 島津舜治, ヌラニ・アリフ・ミーム, 森 秀世, 山田 一貴, 柴田 恭美, 古谷 朋之, 伊藤（大橋） 恭子, 石崎 公庸, 深城 英弘, 朝比奈 雅志, 稲垣 宗一, 角谷 徹二, 福田 裕穂, 近藤 侑貴
  • Organizer: 日本植物学会第86回大会
• [Presentation] シロイヌナズナにおける転写と共役した遺伝子内H3K4メチル化の脱メチル化機構 (2022)
  • Author(s): 森秀世, 大矢恵代, 稲垣宗一, 角谷徹仁
  • Organizer: 第15回日本エピジェネティクス研究会年会
• [Presentation] RNAポリメラーゼIICTDのリン酸化を介した新奇転写共役的H3K4me2脱メチル化機構 (2022)
  • Author(s): 森秀世, 大矢恵代, 稲垣宗一, 角谷徹仁
  • Organizer: 日本遺伝学会第94回大会
• [Presentation] Co-transcriptional removal of H3K4me2 via targeting of demethylase to phosphorylated RNA polymerase II (2022)
  • Author(s): Shusei Mori, Satoyo Oya, Soichi Inagaki, Tetsuji Kakutani
  • Organizer: Integrative epigenetics in plants, CSHA
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] Comprehensive analyses of rules behind chromatin targeting of H3K4 methyltransferases (2022)
  • Author(s): Satoyo Oya, Tetsuji Kakutani, Takumi Noyori, Soichi Inagaki
  • Organizer: Integrative epigenetics in plants, CSHA
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] Epigenetic regulation of intragenic transposons and gene transcription in plant genomes (2021)
  • Author(s): Hidetoshi Saze
  • Organizer: 第44回日本分子生物学会年会
  • Invited
• [Presentation] 植物における環境要因によるエピゲノム変化と継世代伝達の可能性 (2021)
  • Author(s): 佐瀬英俊
  • Organizer: 日本遺伝学会第93回大会
  • Invited
• [Presentation] Chromatin-based mechanisms to coordinate convergent overlapping transcription (2021)
  • Author(s): Soichi Inagaki
  • Organizer: The 31st International Conference on Arabidopsis Research (ICAR2021-Virtual) Online 2021年6月21-25日
  • Int'l Joint Research / Invited
• [Presentation] Transcription-coupled and epigenome-encoded H3K4 methylations are governed by multiple methyltransferases with different targeting mechanisms (2021)
  • Author(s): Satoyo Oya, Tetsuji Kakutani, Soichi Inagaki
  • Organizer: The 31st International Conference on Arabidopsis Research (ICAR2021-Virtual) Online 2021年6月21-25日
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] 転写領域のエピゲノム修飾による転写抑制に拮抗するメカニズム (2021)
  • Author(s): 矢部寛之助、神尾明日香、大矢恵代、田中尚人、高橋まゆみ、角谷徹仁、稲垣宗一
  • Organizer: 日本遺伝学会第93回大会（日本、東京（オンライン））2021年9月8-10日
• [Presentation] 転写共役型と（エピ）ゲノムに制御される型の二種類の酵素がH3K4メチル化を担う (2021)
  • Author(s): 大矢恵代、角谷徹仁、稲垣宗一
  • Organizer: 日本遺伝学会第93回大会（日本、東京（オンライン））2021年9月8-10日
• [Presentation] シロイヌナズナにおける転写と共役したH3K4脱メチル化機構 (2021)
  • Author(s): 森秀世、大矢恵代、稲垣宗一、角谷徹仁
  • Organizer: 日本遺伝学会第93回大会（日本、東京（オンライン））2021年9月8-10日
• [Presentation] シロイヌナズナの遺伝子における抑制修飾間のクロストーク (2021)
  • Author(s): 山崎慈恵、藤泰子、富永さやか、大矢恵代、稲垣宗一、角谷徹仁
  • Organizer: 日本遺伝学会第93回大会（日本、東京（オンライン））2021年9月8-10日
• [Presentation] アンチセンス転写を介したクロマチン修飾制御 (2021)
  • Author(s): 稲垣宗一、高橋まゆみ、高嶋和哉、大矢恵代、角谷徹仁
  • Organizer: 第38回染色体ワークショップ・第19回核ダイナミクス研究会
• [Presentation] エピゲノムによる植物の環境適応制御 (2021)
  • Author(s): 稲垣宗一
  • Organizer: 日本植物生理学会第第62回年会シンポジウム「フィールドでの植物応答の制御に向けた植物環境適応機構の解明」
• [Presentation] コンバージェント転写遺伝子のクロマチン制御 (2021)
  • Author(s): 稲垣宗一、高橋まゆみ、高嶋和哉、大矢恵代、角谷徹仁
  • Organizer: 第14回日本エピジェネティクス研究会年会
• [Book] Handbook of Epigenetics: Plant Epigenomics (2022)
  • Author(s): Leonardo Furci, Jeremy Berthelier, Oscar Juez, Matin Miryeganeh, Hidetoshi Saze
  • Publisher: Elsevier Wordmark
  • ISBN: 9780323919098
• [Remarks] ストレスに適応する植物たち―動く遺伝子を利用した生存戦略
  • URL: https://www.oist.jp/ja/news-center/news/2023/6/15/jumping-genes-help-plants-adapt-extreme-temperature-and-pathogens
• [Remarks] 転写活性を植物ゲノムに記録する機構
  • URL: https://www.s.u-tokyo.ac.jp/ja/press/10059/
• [Remarks] ストレスに強いマングローブの遺伝子の秘密を解明
  • URL: https://www.oist.jp/ja/news-center/press-releases/36649