Rapid detection of threat signals in primate amygdala

• Project/Area Number: 17H01381
• Research Category: Grant-in-Aid for Scientific Research (A)
• Allocation Type: Single-year Grants
• Section: 一般
• Research Field: Neurophysiology / General neuroscience
• Research Institution: Osaka University
• Principal Investigator: Fujita Ichiro 大阪大学, 生命機能研究科, 教授 (60181351)
• Co-Investigator(Kenkyū-buntansha): 井上 謙一 京都大学, 霊長類研究所, 助教 (90455395)
• Project Period (FY): 2017-04-01 – 2020-03-31
• Project Status: Completed (Fiscal Year 2021)
• Budget Amount: ¥39,650,000 (Direct Cost: ¥30,500,000、Indirect Cost: ¥9,150,000); Fiscal Year 2019: ¥12,480,000 (Direct Cost: ¥9,600,000、Indirect Cost: ¥2,880,000); Fiscal Year 2018: ¥12,480,000 (Direct Cost: ¥9,600,000、Indirect Cost: ¥2,880,000); Fiscal Year 2017: ¥14,690,000 (Direct Cost: ¥11,300,000、Indirect Cost: ¥3,390,000)
• Keywords: 扁桃体 / 大脳皮質視覚野 / 表情認識 / 迅速経路仮説 / 狂犬病ウイルス / 危険認知 / 新生児微笑 / 自閉症 / 視床枕 / 上丘 / 表情弁別 / 皮質下経路 / 霊長類 / サポートベクターマシン / 情動 / 顔表情 / 脅威信号 / 顔認識 / 大脳皮質側頭葉 / ディープラーニング / 側頭葉視覚連合野 / 単一細胞活動 / 神経科学 / 生理学

Outline of Final Research Achievements

A subcortical pathway through the superior colliculus and pulvinar has been proposed to provide the amygdala with rapid but coarse visual information about emotional faces. Here we showed that ensemble responses of amygdala neurons in monkeys carried robust information about open-mouthed (threatening) faces within 50 ms after stimulus onset. Temporal analysis revealed that the early response contained excitatory and suppressive components. The excitatory component may be useful for sending rapid signals downstream, while the sharpening of the rising phase of later-arriving inputs by the suppressive component might improve the processing of facial expressions over time. Injection of a retrograde trans-synaptic tracer into the amygdala revealed presumed monosynaptic labeling in the pulvinar and disynaptic labeling in the superior colliculus. We suggest that the early amygdala responses originating from the colliculo-pulvino-amygdalar pathway play dual roles in threat detection.

Academic Significance and Societal Importance of the Research Achievements

本研究は、大脳皮質経路とは別に皮質下経路が他者の威嚇表情を伝えていることを生理学に示し、またそれを実現する解剖学経路の存在を証明した。この成果は、サルにおける視覚喚起性情動の神経経路を明らかにし情動の神経機構の理解を進めるのみならず、ヒトを対象としたfMRI研究の結果の解釈に本質的な示唆を与える（例：情動系からのフィードバックが大脳皮質の活動を変容させるか）。また、盲視・視覚意識のメカニズムや相補的神経回路間の適応制御など、システム神経科学における問題に新しい視点をもたらす。さらに、情動障害、パニック障害、自閉症などの病態と原因の理解を進展させ、これらの疾患・障害のケアの方法開発に貢献する。

Research Products

• [Journal Article] Rapid processing of threatening faces in the amygdala of nonhuman primates: subcortical inputs and dural roles (2022)
  • Author(s): Mikio Inagaki, Ken-ichi Inoue, Soshi Tanabe, Kei Kimura, Masahiko Takada, Ichiro Fujita
  • Journal Title: Cerebral Cortex Volume: - Issue: 3 Pages: 1-21
  • DOI: 10.1093/cercor/bhac109
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Processing of visual statistics of naturalistic videos in macaque visual areas V1 and V4 (2022)
  • Author(s): Gaku Hatanaka, Mikio Inagaki, Ryosuke F. Takeuchi, Shinji Nishimoto, Koji Ikezoe, Ichiro Fujita
  • Journal Title: Brain Structure and Function Volume: - Issue: 4 Pages: 1-19
  • DOI: 10.1007/s00429-022-02468-z
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Explaining coarse visual processing in the subcortical pathway with convolutional neural networks (2021)
  • Author(s): Chanseok Lim, Mikio Inagaki, Takashi Shinozaki, Ichiro FUjita
  • Journal Title: IEICE Technical Report Volume: 121 Pages: 1-6
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Spatial pooling inherent to intrinsic signal optical imaging might cause V2 to resemble a solution to the stereo correspondence problem (2018)
  • Author(s): Doi T, Abdolrahamani M, Fujita I
  • Journal Title: Proc Natl Acad Sci USA Volume: 115 Issue: 30
  • DOI: 10.1073/pnas.1807687115
  • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Microstructural properties of the vertical occipital fasciculus explain the variability in human stereoacuity (2018)
  • Author(s): Oishi H, Takemura H, Aoki SC, Fujita I, Amano K
  • Journal Title: Proc Natl Acad Sci USA Volume: 115 Issue: 48 Pages: 12289-12294
  • DOI: 10.1073/pnas.1804741115
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Cortical and subcortical responses to biological motion (2018)
  • Author(s): Chang DHF, Ban H, Ikegaya Y, Fujita I, Troje NF
  • Journal Title: Neuroimage Volume: 174 Pages: 87-96
  • DOI: 10.1016/j.neuroimage.2018.03.013
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Mapping stimulus feature selectivity in macaque V1 by two-photon Ca 2+ imaging: Encoding-model analysis of fluorescence responses to natural movies (2018)
  • Author(s): Ikezoe Koji、Amano Mahya、Nishimoto Shinji、Fujita Ichiro
  • Journal Title: NeuroImage Volume: 印刷中 Pages: 1-12
  • DOI: 10.1016/j.neuroimage.2018.01.009
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Microstructural properties of the vertical occipital fasciculus explain the variability in human stereoacuity (2018)
  • Author(s): Oishi H, Takemura H, Aoki SC, Fujita I, Amano K
  • Journal Title: BioRxiv Volume: 未定 Pages: 1-22
  • Open Access
• [Journal Article] A relative frame of reference underlies reversed depth perception in anticorrelated random-dot stereograms (2017)
  • Author(s): Aoki SC, Shiozaki SM, Fujita I
  • Journal Title: Journal of Vision Volume: 17(12):17 Issue: 12 Pages: 1-17
  • DOI: 10.1167/17.12.17
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Rapid reponses of amygdala neurons discriminate facial expressions (2017)
  • Author(s): Inagaki M, Fujita I
  • Journal Title: BioRxiv Volume: － Pages: 1-31
  • Open Access
• [Presentation] A CNN model for the subcortical pathway acquires amygdala neuron-like properties when trained in human-like experiences (2022)
  • Author(s): Chanseok Lim, Mikio Inagaki, Takashi Shinozaki, Ichiro Fujita
  • Organizer: The 7th CiNet Conference: New horizons in brain mapping
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] 大脳皮質経路と皮質下経路の表情表現：畳み込みニューラルネットワークを用いた比較 (2021)
  • Author(s): 赤星宏知, 稲垣未来男, 林 燦碩, 小松優介, 篠崎隆志, 藤田一郎.
  • Organizer: 日本視覚学会2021年夏季大会
• [Presentation] 畳み込みニューラルネットワークを用いた皮質下経路の粗い情報処理の説明 (2021)
  • Author(s): 林燦碩, 稲垣未来男, 篠崎隆志, 藤田一郎
  • Organizer: ニューロコンピューティング研究会
• [Presentation] 脳の情報処理戦略：「粗いが速い」と「遅いが精確」の併用 (2019)
  • Author(s): 藤田一郎
  • Organizer: 次世代人工知能シンポジウム2019
• [Presentation] 顔表情弁別を行う畳込みニューラルネットワークにおける内部表現 (2018)
  • Author(s): 小松優介、稲垣未来男、篠崎隆志、藤田一郎
  • Organizer: 第41回日本神経科学会（Neuroscience2018）
• [Presentation] ヒト視覚体験の適用によるCNNモデルの扁桃体類似特性の獲得 (2018)
  • Author(s): 林 燦碩、稲垣未来男、篠崎隆志、藤田一郎
  • Organizer: 第41回日本神経科学会（Neuroscience2018）
• [Presentation] 大脳皮質経路と皮質下経路における顔処理のモデル化の試み (2018)
  • Author(s): 稲垣未来男、林 燦碩、小松優介、篠崎隆志、藤田一郎
  • Organizer: 日本視覚学会2018年夏季学会
• [Presentation] 大脳皮質と扁桃体における顔の視覚的表現の違い (2018)
  • Author(s): 稲垣未来男、藤田一郎
  • Organizer: 第23回日本顔学会
• [Presentation] CNNにおける扁桃体細胞類似特性獲得のための視覚体験的学習法 (2018)
  • Author(s): 林 燦碩、稲垣未来男、小松優介、篠崎隆志、藤田一郎
  • Organizer: ニューロコンピューティング研究会
• [Presentation] 顔表情弁別を行う畳み込みニューラルネットワーックの内部における空間周波数特性 (2018)
  • Author(s): 小松優介、 林 燦碩、稲垣未来男、篠崎隆志、藤田一郎
  • Organizer: ニューロコンピューティング研究会
• [Presentation] 表情知覚の脳内経路と深層・浅層ニューラルネットワーク (2018)
  • Author(s): 稲垣未来男、林燦碩、小松優介、篠崎隆志、藤田一郎
  • Organizer: 次世代人工知能シンポジウム2018
• [Presentation] 『無理しない』：脳に学ぶ情報処理ストラテジー (2018)
  • Author(s): 藤田一郎
  • Organizer: 次世代人工知能シンポジウム2018
  • Invited
• [Presentation] Rapid discrimination of emotional faces by population activity of amygdala neurons (2017)
  • Author(s): Inagaki M, Fujita I
  • Organizer: Neuroscience 2017（The 40th Annual Meeting of the Japan Neuroscience Society.
• [Presentation] 大脳皮質および皮質下視覚情報処理のモデル化の試み (2017)
  • Author(s): 稲垣未来男、林燦碩、小松優介、篠崎隆志、藤田一郎
  • Organizer: 質感の集い2017
• [Presentation] 機械学習およびDNNを用いた眼球運動解析による統合失調症患者と健常者の弁別 (2017)
  • Author(s): 藤田一郎、岡田研一、稲垣未来男、檀上大輝、篠崎隆志
  • Organizer: 第14回IGC・第10回COCORO合同会議
• [Remarks] 認知脳科学研究室
  • URL: http://www2.bpe.es.osaka-u.ac.jp/
• [Remarks] 大阪大学大学院生命機能研究科
  • URL: http://www.fbs.osaka-u.ac.jp/
• [Remarks] 大阪大学基礎工学部生物工学コース
  • URL: http://www.bpe.es.osaka-u.ac.jp/
• [Remarks] 脳情報通信融合研究センター
  • URL: https://cinet.jp/