4D imaging analysis of temporal multiplexing in salt chemotaxis behavior of C. elegans

• Project/Area Number: 18K14848
• Research Category: Grant-in-Aid for Early-Career Scientists
• Allocation Type: Multi-year Fund
• Review Section: Basic Section 46030:Function of nervous system-related
• Research Institution: The University of Tokyo
• Principal Investigator: Toyoshima Yu 東京大学, 大学院理学系研究科(理学部), 准教授 (10632341)
• Project Period (FY): 2018-04-01 – 2023-03-31
• Project Status: Completed (Fiscal Year 2022)
• Budget Amount: ¥4,160,000 (Direct Cost: ¥3,200,000、Indirect Cost: ¥960,000); Fiscal Year 2019: ¥2,080,000 (Direct Cost: ¥1,600,000、Indirect Cost: ¥480,000); Fiscal Year 2018: ¥2,080,000 (Direct Cost: ¥1,600,000、Indirect Cost: ¥480,000)
• Keywords: システム生物学 / モデル化とシミュレーション / Ca2+イメージング / 神経情報処理 / 線虫 / 神経活動計測 / 行動計測 / 数理モデル化 / 機能的全脳イメージング / 4Dイメージング

Outline of Final Research Achievements

In salt chemotaxis of the nematode C. elegans, they choose behavioral
strategies according to the direction of gradient of salt concentration. Information on salt concentration gradients is thought to be encoded by temporal multiplexing, propagated through the same neural circuit, and decoded downstream. The present study aimed to clarify the details of this information processing mechanism. We have created a novel microfluidic device to measure the neural activity of the behaving C. elegans and found that the response of the motor neurons to the stimulation of the salt concentration change depends on the phase of the head movement. Combined with optogenetic stimulation and mathematical modeling, we found that this phase-dependent salt response is the information processing mechanism that generates the weathervane behavior.

Academic Significance and Societal Importance of the Research Achievements

本研究によって、感覚運動統合のメカニズムの一端が明らかになった。神経活動と行動を統合した数理モデルによって、環境と神経活動と行動の3者間の関係を包括的に理解できることが示された。また行動中の生物の神経活動を観察することの重要性が示され、行動中の線虫の全脳神経活動計測に向けた技術的基盤の整備が進んだ。またパターン照明を用いた光遺伝学的刺激の有用性が示唆され、高速閉ループ制御技術の必要性が明らかになった。

Research Products

• [Journal Article] Different modes of stimuli delivery elicit changes in glutamate driven, experience-dependent interneuron response in C. elegans (2023)
  • Author(s): Mabardi Llian、Sato Hirofumi、Toyoshima Yu、Iino Yuichi、Kunitomo Hirofumi
  • Journal Title: Neuroscience Research Volume: 186 Pages: 33-42
  • DOI: 10.1016/j.neures.2022.10.004
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Deducing ensemble dynamics and information flow from the whole-brain imaging data (2022)
  • Author(s): Toyoshima Yu、Sato Hirofumi、Nagata Daiki、Kanamori Manami、Jang Moon Sun、Kuze Koyo、Oe Suzu、Teramoto Takayuki、Iwasaki Yuishi、Yoshida Ryo、Ishihara Takeshi、Iino Yuichi
  • Journal Title: bioRxiv Volume: -
  • DOI: 10.1101/2022.11.18.517011
• [Journal Article] Neuron ID dataset facilitates neuronal annotation for whole-brain activity imaging of C. elegans (2020)
  • Author(s): Yu Toyoshima, Stephen Wu, Manami Kanamori, Hirofumi Sato, Moon Sun Jang, Suzu Oe, Yuko Murakami, Takayuki Teramoto, Chanhyun Park, Yuishi Iwasaki, Takeshi Ishihara, Ryo Yoshida & Yuichi Iino
  • Journal Title: BMC Biology Volume: 18 Issue: 1 Pages: 30-30
  • DOI: 10.1186/s12915-020-0745-2
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Multiple Sensory Neurons Mediate Starvation-Dependent Aversive Navigation in Caenorhabditis elegans (2019)
  • Author(s): Jang MS, Toyoshima Y, Tomioka M, Kunitomo H, Iino Y.
  • Journal Title: Proc Natl Acad Sci U S A . Volume: 116 Issue: 37 Pages: 18673-18683
  • DOI: 10.1073/pnas.1821716116
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Presentation] Imaging and analyzing whole brain activity of C. elegans (2022)
  • Author(s): Yu Toyoshima
  • Organizer: CREST Rising Star seminar
  • Invited
• [Presentation] 線虫の機能的全脳イメージング: 神経回路の情報処理の理解を目指して (2022)
  • Author(s): 豊島 有
  • Organizer: 学術変革領域B「脳の全体性」全体性セミナー
  • Invited
• [Presentation] Analysis of neural activity underlying turning movement by tracking imaging of freely moving C. elegans. (2022)
  • Author(s): Ukyo Tazawa, Koyo Kuze, Ayaka Matsumoto, Yu Toyoshima, Suzu Oe, Takayuki Teramoto, Takeshi Ishihara, Yuichi Iino
  • Organizer: Neuro 2022
• [Presentation] 線虫が侵害受容から忌避応答を引き起こす神経回路の解析 (2022)
  • Author(s): 久世晃暢、田澤右京、豊島有、大江紗、寺本孝行、石原健、飯野雄一
  • Organizer: Neuro 2022
• [Presentation] Analyisis of multiplexed information coding in the nervous system of C. elegans (2022)
  • Author(s): Yu Toyoshima, Ayaka Matsumoto, Yuichi Iino
  • Organizer: 第60回日本生物物理学会年会
  • Invited
• [Presentation] 線虫の機能的全脳イメージング: 神経回路の情報処理の理解を目指して (2022)
  • Author(s): 豊島 有
  • Organizer: UBI meeting
  • Invited
• [Presentation] Analysis of neural activity underlying turning movement by tracking-imaging of freely moving C. elegans. (2022)
  • Author(s): Ukyo Tazawa, Koyo Kuze, Ayaka Matsumoto, Yu Toyoshima, Yuichi Iino
  • Organizer: 東京大学生命科学シンポジウム
• [Presentation] Investigating how worms integrate sensory and motor information in salt klinotaxis (2022)
  • Author(s): Ayaka Matsumoto, Chenqi Zhang, Akihiro Isozaki, Keisuke Goda, Yu Toyoshima, Yuichi Iino
  • Organizer: CeNeuro2022
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] Molecules and neural network underlying salt preference (2022)
  • Author(s): Shingo Hiroki, Hirofumi Sato, Yu Toyoshima, Llian Mabardi, Hikari Yoshitane, Hinako Mitsui, Manami Kanamori, Chie Umatani, Shinji Kanda, Mashiro Tomoioka, Koichi Hashimoto, Hirofumi Kunitomo, Yoshitaka Fukada, Takeshi Ishihara, Yuichi Iino
  • Organizer: CeNeuro2022
  • Int'l Joint Research / Invited
• [Presentation] 自由に行動する線虫の全脳活動の計測と解析 (2022)
  • Author(s): 豊島 有、 久世晃暢、田澤右京、永田大貴、金森 真奈美, 佐藤 博文, 石原 健, 飯野 雄一
  • Organizer: 第45回 日本分子生物学会年会
• [Presentation] 4Dイメージングによる線虫の頭部神経活動の計測と回路シミュレーション (2021)
  • Author(s): 飯野雄一,永田大貴,豊島 有,佐藤博文,金森真奈美,久世晃暢, ジャン ムンスソン,ウ ステファン,大江 紗,村上悠子,久下小百合, 広瀬 修,徳永旭将,寺本孝行,岩崎唯史,吉田 亮,石原 健
  • Organizer: 第31回 日本神経回路学会 全国大会 (JNNS2021)
• [Presentation] 線虫の機能的全脳イメージング: 神経回路の情報処理の理解へ (2021)
  • Author(s): 豊島 有
  • Organizer: 日本味と匂学会第55回大会
  • Invited
• [Presentation] 線虫の塩走性における感覚運動統合と行動制御の神経機構の解明 (2021)
  • Author(s): 松本朱加、豊島有、Zhang Chenqi、磯崎 瑛宏、合田 圭介、飯野雄一
  • Organizer: 第44回 日本分子生物学会年会
• [Presentation] 線虫C. elegansの頭部全神経メージングデータを用いた神経活動解析 (2021)
  • Author(s): 永田 大貴、豊島 有、飯野 雄一
  • Organizer: 第44回 日本分子生物学会年会
• [Presentation] Imaging and analyzing whole brain activity of C. elegans (2021)
  • Author(s): Yu Toyoshima
  • Organizer: 文部科学省新学術領域研究「人工知能と脳科学の対照と融合」カルシウムイメージング ワークショップ（Calcium Imaging Workshop）
  • Invited
• [Presentation] Artificial neural networks predict whole-brain neural activity of C. elegans. (2020)
  • Author(s): Koyo Kuze, Yu Toyoshima, Yuichi Iino
  • Organizer: 第43回日本分子生物学会年会 (MBSJ2020)
• [Presentation] Disentangling behavioral dynamics with MDN-RNN (2020)
  • Author(s): Keita Mori, Haoyu Wang, Naohiro Yamauchi, Yu Toyoshima, Yuichi Iino
  • Organizer: Learning Meaningful Representations of Life (LMRL)2020@NeurIPS2020
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] 自由行動中の生物の機能的全脳計測に適した高精度な細胞追跡手法 (2019)
  • Author(s): 豊島 有, Stephen Wu, 佐藤 研, 滝沢 拓己, 徳永 旭将, 広瀬 修, 金森 真奈美, 佐藤 博文, 寺本 孝行, Jang Moon-Sun, 久下 小百合, 石原 健, 吉田 亮, 飯野 雄一
  • Organizer: 新学術領域「レゾナンスバイオ」班会議
• [Presentation] (Bio-image informatics for whole-brain activity imaging of C. elegans) (2019)
  • Author(s): Yu Toyoshima
  • Organizer: 22nd International Worm Meeting
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] 線虫全脳の機能的イメージングと動態解析 (2019)
  • Author(s): 豊島 有, Wu Stephen, 金森 真奈美, 佐藤 博文, Jang Moon Sun, 村上 悠子, 大江 紗, 徳永 旭将, 広瀬 修, 久下 小百合, 寺本 孝行, 岩崎 唯史, 吉田 亮, 石原 健, 飯野 雄一
  • Organizer: 第44回レーザー顕微鏡研究会
  • Invited
• [Presentation] Exploring the origin of brain and central nervous system through monitoring the neural activity of the whole animal (2019)
  • Author(s): Yu Toyoshima, Hirofumi Sato, Manami Kanamori, Stephen Wu, Moon Sun Jang, Suzu Oe, Yuko Murakami, Terumasa Tokunaga, Osamu Hirose, Sayuri Kuge, Takayuki Teramoto, Yuishi Iwasaki, Ryo Yoshida, Takeshi Ishihara, Yuichi Iino
  • Organizer: 第42回日本神経科学大会
• [Presentation] Bio-image informatics for whole brain activity imaging and analysis of neural activity of C. elegans (2019)
  • Author(s): Yu Toyoshima, Stephen Wu, Manami Kanamori, Hirofumi Sato, Moon Sun Jang, Yuko Murakami, Suzu Oe, Terumasa Tokunaga, Osamu Hirose, Sayuri Kuge, Takayuki Teramoto, Yuishi Iwasaki, Ryo Yoshida, Takeshi Ishihara, Yuichi Iino
  • Organizer: 第57回日本生物物理学会年会
• [Presentation] 線虫全脳の機能的イメージングと動態解析 (2019)
  • Author(s): 豊島 有
  • Organizer: 第9回光科学異分野横断萌芽研究会
  • Invited
• [Presentation] Bio-image informatics for whole brain imaging and analysis of neural activity of C. elegans (2019)
  • Author(s): Yu Toyoshima, Stephen Wu, Manami Kanamori, Hirofumi Sato, Moon Sun Jang, Yuko Murakami, Suzu Oe, Terumasa Tokunaga, Osamu Hirose, Sayuri Kuge, Takayuki Teramoto, Yuishi Iwasaki, Ryo Yoshida, Takeshi Ishihara, Yuichi Iino
  • Organizer: Resonance Bio International Symposium
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] A pipeline of bio-image informatics for whole-brain imaging of C. elegans and analysis of the neural activity (2019)
  • Author(s): Yu Toyoshima, Stephen Wu, Manami Kanamori, Hirofumi Sato, Moon Sun Jang, Yuko Murakami, Suzu Oe, Terumasa Tokunaga, Osamu Hirose, Sayuri Kuge, Takayuki Teramoto, Yuishi Iwasaki, Ryo Yoshida, Takeshi Ishihara, Yuichi Iino
  • Organizer: The 20th International Conference of Systems Biology
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] 線虫全神経の1細胞遺伝子発現解析と活動計測 (2019)
  • Author(s): 豊島 有
  • Organizer: さきがけ「多細胞」第一回領域会議
• [Presentation] Cell identification and whole-brain activity imaging of C. elegans (2019)
  • Author(s): Yu Toyoshima, Stephen Wu, Manami Kanamori, Hirofumi Sato, Moon Sun Jang, Suzu Oe, Yuko Murakami, Takayuki Teramoto, Yuishi Iwasaki, Takeshi Ishihara, Ryo Yoshida, Yuichi Iino
  • Organizer: CREST"生命動態の理解と制御のための基盤技術の創出"第7回領域会議
• [Presentation] 線虫の塩走性行動の包括的理解に向けた全中枢神経活動と行動の高精度同時計測 (2019)
  • Author(s): 豊島 有, 佐藤 研, 三上 秀治, Stephen Wu, 佐藤 博文, Jang Moon-Sun, 金森 真奈美, 滝沢 拓己, 大江 紗, 寺本 孝行, 徳永 旭将, 広瀬 修, 合田 圭介, 石原 健, 吉田亮, 飯野 雄一
  • Organizer: 新学術領域研究「生物移動情報学」領域会議
• [Presentation] 線虫の塩走性行動の包括的理解に向けた全中枢神経活動と行動の高精度同時計測 (2018)
  • Author(s): 豊島 有, 佐藤 研, 三上 秀治, Stephen Wu, 佐藤 博文, Jang Moon-Sun, 金森 真奈美, 滝沢 拓己, 大江 紗, 寺本 孝行, 徳永 旭将, 広瀬 修, 合田 圭介, 石原 健, 吉田亮, 飯野 雄一
  • Organizer: 新学術領域研究「生物移動情報学」領域会議
• [Presentation] 自由行動中の生物の機能的全脳計測に適した高精度な細胞追跡手法 (2018)
  • Author(s): 豊島 有, Stephen Wu, 佐藤 研, 滝沢 拓己, 徳永 旭将, 広瀬 修, 金森 真奈美, 佐藤 博文, 寺本 孝行, Jang Moon-Sun, 久下 小百合, 石原 健, 吉田 亮, 飯野 雄一
  • Organizer: 新学術領域「レゾナンスバイオ」班会議
• [Presentation] Bio-image informatics for whole-brain activity imaging of C. elegans (2018)
  • Author(s): Yu Toyoshima, Stephen Wu, Terumasa Tokunaga, Osamu Hirose, Manami Kanamori, Takayuki Teramoto, Moon-Sun Jang, Hirofumi Sato, Suzu Oe, Yuko Murakami, Ken Sato, Sayuri Kuge, Takeshi Ishihara, Ryo Yoshida, Yuichi Iino
  • Organizer: CeNeuro2018
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] Molecular and circuit-level analyses reveal the neural mechanisms for the experience-dependent salt chemotaxis in C. elegans. (2018)
  • Author(s): Yuichi Iino, Hirofumi Sato, Yu Toyoshima, Masahiro Tomioka, Hirofumi Kunitomo, Takashi Nagashima, Moon-Sun Jang, Stephen Wu, Manami Kanamori, Llian Mabardi, Shingo Hiroki, Suzu Oe, Yuko Murakami, Yuishi Iwasaki, Ryo Yoshida and Takeshi Ishihara
  • Organizer: Asia-Pacific C. elegans meeting
  • Int'l Joint Research / Invited
• [Presentation] 感覚統合のメカニズム (2018)
  • Author(s): 村上 悠子, 大江 紗, 勝目 拓海, 寺本 孝行, 豊島 有, 徳永 旭将, 広瀬 修, Wu Stephan, Jang Moon Song, 佐藤 博文, 久下 小百合, 岩崎 唯史, 吉田 亮, 飯野 雄一, 石原 健
  • Organizer: 第41回日本神経科学大会
• [Presentation] 線虫C. elegansにおける化学物質に対する誘引行動と忌避行動との切り替えの神経回路機構? (2018)
  • Author(s): 飯野 雄一, 佐藤 博文, 豊島 有, 大江 紗, ジャン ムンソン, ウ ステファン, 金森 真奈美, 國友 博文, 岩崎 唯史, 吉田 亮, 石原 健
  • Organizer: 第41回日本神経科学大会
• [Presentation] 線虫全脳イメージングのための高速三次元蛍光顕微鏡の開発 (2018)
  • Author(s): 佐藤 研, 三上 秀治, 豊島 有, 飯野 雄一, 合田 圭介
  • Organizer: 第41回日本神経科学大会
• [Presentation] Simultaneous measurement of whole-brain activity and behavior toward comprehensive understanding of salt chemotaxis of C. elegans (2018)
  • Author(s): Yu Toyoshima, Ken Sato, Hideharu Mikami, Stephen Wu, Hirofumi Sato, Moon-Sun Jang, Manami Kanamori, Suzu Oe, Takayuki Teramoto, Terumasa Tokunaga, Osamu Hirose, Keisuke Goda, Takeshi Ishihara, Ryo Yoshida, Yuichi Iino
  • Organizer: International Symposium on Systems Science of Bio-Navigation 2018
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] Simultaneous measurement of whole-brain activity and behavior toward comprehensive understanding of salt chemotaxis of C. elegans (2018)
  • Author(s): Suzu Oe, Yuko Murakami, Yuki Kawahara, Takayuki Teramoto, Yu Toyoshima, Terumasa Tokunaga, Stephan Wu, Osamu Hirose, Jang Moon-Sun, Hirofumi Sato, Hiroki Takizawa, Sayuri Kuge, Yuishi Iwasaki, Ryo Yoshida, Yuichi Iino, Takeshi Ishihara.
  • Organizer: International Symposium on Systems Science of Bio-Navigation 2018
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] 線虫の全中枢神経細胞活動データに対する因果性解析II (2018)
  • Author(s): 岩崎唯史，佐藤博文，大江紗，久下小百合，寺本孝行，徳永旭将，広瀬修，Stephen Wu, 豊島有， ジャン;ムンソン，吉田亮，飯野雄一，石原健
  • Organizer: 日本物理学会 2018年秋季大会
• [Presentation] 線虫の味覚忌避学習に関わる神経の同定及び神経機能の解析 (2018)
  • Author(s): Jang MoonSun, 豊島有、國友博文、飯野雄一
  • Organizer: 日本動物学会第89回札幌大会
• [Presentation] 線虫の頭部全神経のイメージングによる神経回路の動態解析 (2018)
  • Author(s): 飯野 雄一, 豊島 有, Stephen Wu, 佐藤 博文, Jang Moon-Sun, 金森 真奈美, 大江 紗, 村上 悠子, 久下 小百合, 広瀬 修, 徳永 旭将, 寺本 孝行, 岩崎 唯史, 吉田 亮, 石原 健
  • Organizer: 日本動物学会第89回札幌大会
  • Invited
• [Presentation] Bio-image informatics for whole-brain activity imaging of C. elegans (2018)
  • Author(s): Yu Toyoshima, Stephen Wu, Terumasa Tokunaga, Osamu Hirose, Manami Kanamori, Takayuki Teramoto, Moon-Sun Jang, Hirofumi Sato, Suzu Oe, Yuko Murakami, Ken Sato, Sayuri Kuge, Takeshi Ishihara, Ryo Yoshida, Yuichi Iino
  • Organizer: 線虫研究の未来を創る会
• [Presentation] 線虫の全脳イメージングとその解析 (2018)
  • Author(s): 石原健、豊島有、大江紗、ウー・ステファン、村上悠子、徳永旭将、金森真奈美、岩崎唯史、寺本孝行、ジャン・ムンソン、佐藤博文、吉田亮、飯野雄一
  • Organizer: 線虫研究の未来を創る会
• [Presentation] Robustness of synaptic pathway and signaling pathway estimated from the whole-brain activity data in C. elegans (2018)
  • Author(s): 岩崎唯史，佐藤博文，大江紗，久下小百合，寺本孝行，徳永旭将，広瀬修，Stephen Wu, 豊島有， ジャン;ムンソン，吉田亮，飯野雄一，石原健
  • Organizer: 第56回日本生物物理学会大会
• [Presentation] 塩走性行動中の線虫の全脳活動計測のための技術開発 (2018)
  • Author(s): 豊島 有, 佐藤 研, 三上 秀治, Stephen Wu, 佐藤 博文, Jang Moon-Sun, 金森 真奈美, 滝沢 拓己, 大江 紗, 寺本 孝行, 徳永 旭将, 広瀬 修, 合田 圭介, 石原 健, 吉田亮, 飯野 雄一
  • Organizer: 第3回新学術領域「生物ナビゲーションのシステム科学」若手合宿
• [Presentation] Observation and Analyses of the Dynamics of the Whole Head Nervous System in C. elegans (2018)
  • Author(s): Yuichi Iino, Yu Toyoshima, Stephen Wu, Yuishi Iwasaki, Ryo Yoshida, Hirofumi Sato, Jang Moon-Sun, Manami Kanamori, Suzu Oe, Yuko Murakami, Takayuki Teramoto and Takeshi Ishihara
  • Organizer: 日本神経回路学会 第28回全国大会（JNNS2018）
• [Presentation] 線虫の連合学習の記憶に基づく行動スイッチング:中枢神経回路の活動可視化による解析 (2018)
  • Author(s): 大江紗, 村上悠子, 川原祐樹, 寺本孝行, 豊島有, 徳永旭将, Stephan Wu, 広瀬修, Jang Moon-Sun, 佐藤博文, 滝沢拓己, 久下小百合, 岩崎唯史, 吉田亮, 飯野雄一, 石原健
  • Organizer: 第41回日本分子生物学会年会
• [Presentation] Mechanisms of taste avoidance learning in the nematode C. elegans (2018)
  • Author(s): Moon-Sun Jang, Hirofumi Kunitomo, Yu Toyoshima, Masahiro Tomioka, Stephen Wu, Suzu Oe, Yuishi Iwasaki, Ryo Yoshida, Takeshi Ishihara, Yuichi Iino
  • Organizer: The 17th International Symposium on Molecular and Neural Mechanisms of Taste and Olfactory Perception (ISMNTOP2018)
  • Int'l Joint Research / Invited
• [Remarks] 飢餓を感知する感覚神経は新たな行動戦略を生み出す
  • URL: https://www.s.u-tokyo.ac.jp/ja/press/2019/6508/
• [Remarks] 研究室の扉「線虫で記憶と学習のしくみを探る」國友博文准教授、Jang Moon Sun特任研究員
  • URL: https://www.youtube.com/watch?v=_6J1IF4RLdg&list=PLKRUcHwyapafM7VSSkPMGofUzdxCjq_ZY
• [Remarks] 研究室の扉「全神経細胞のマップをつくる」飯野雄一教授、豊島有助教
  • URL: https://www.youtube.com/watch?v=wZ-1wJbgGdg&list=PLKRUcHwyapafM7VSSkPMGofUzdxCjq_ZY
• [Remarks] 線虫の全脳神経活動を1細胞レベルで神経回路にマッピングする方法の開発
  • URL: https://www.s.u-tokyo.ac.jp/ja/press/2020/6724/
• [Remarks] (個々の生きた脳細胞を高速・自動的に同定する)
  • URL: https://www.u-tokyo.ac.jp/focus/en/press/z0508_00093.html
• [Remarks] 飯野研究室 研究内容
  • URL: http://molecular-ethology.bs.s.u-tokyo.ac.jp/labHP/J/JResearch/