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Elucidation of mechanisms of trans-generational adaptation by signal-sensing epigenomic enzyme

Research Project

Project/Area Number 21H04826
Research Category

Grant-in-Aid for Scientific Research (A)

Allocation TypeSingle-year Grants
Section一般
Review Section Medium-sized Section 54:Internal medicine of the bio-information integration and related fields
Research InstitutionTohoku University

Principal Investigator

Sakai Juro  東北大学, 医学系研究科, 教授 (80323020)

Co-Investigator(Kenkyū-buntansha) 川村 猛  東京大学, アイソトープ総合センター, 准教授 (70306835)
米代 武司  東京大学, 先端科学技術研究センター, 准教授 (40724167)
松村 欣宏  東京大学, 先端科学技術研究センター, 准教授 (20375257)
Project Period (FY) 2021-04-05 – 2024-03-31
Project Status Completed (Fiscal Year 2023)
Budget Amount *help
¥42,510,000 (Direct Cost: ¥32,700,000、Indirect Cost: ¥9,810,000)
Fiscal Year 2023: ¥12,220,000 (Direct Cost: ¥9,400,000、Indirect Cost: ¥2,820,000)
Fiscal Year 2022: ¥12,220,000 (Direct Cost: ¥9,400,000、Indirect Cost: ¥2,820,000)
Fiscal Year 2021: ¥18,070,000 (Direct Cost: ¥13,900,000、Indirect Cost: ¥4,170,000)
Keywords肥満 / 生活習慣病 / 脂肪細胞 / エピゲノム / 翻訳後修飾 / 適応熱産生 / メタボリックシンドローム / 栄養環境
Outline of Research at the Start

近年、中高年の生活習慣病のなりやすさが、母親の栄養状態を介して胎児の期間に記憶されているというDOHaD仮説が注目されているが分子機構は不明である。JMJD1Aはグルコース由来の代謝物α-ケトルグルタル酸によってエピゲノム酵素活性が制御される「栄養環境を感知するヒストン脱メチル化酵素」である。酵素活性を失活させたマウスは、子宮内発育遅延と低体重出生を呈し、その後肥満・サルコペニアを呈するというDOHaD 仮説に合致する表現型を呈した。本研究では、これらの表現型を生み出す細胞を特定し、栄養と代謝入力によるエピゲノム酵素による分子基盤を解明する。

Outline of Final Research Achievements

Recently, the DOHaD hypothesis, in which maternal nutritional status determines health risk of the offspring, has attracted much attention. In this study, we investigated the physiological significance of the environment-sensing epigenomic enzyme JMJD1A, a histone demethylase, in the regulation of energy metabolism across generations. Mice lacking enzyme activity showed decreased expression of thermogenic genes, glucose intolerance, decreased vascular density in adipose tissue, and reduced sympathetic innervation. Consistently, mice with neuron-, adipocyte progenitor-, or endothelial cell-specific Jmjd1a KO mice exhibited obesity, increased fat mass, decreased thermogenesis, and glucose intolerance. In cultured cells, JMJD1A was involved in glucose-dependent adipocyte differentiation. Analogously, paternal cold exposure, a trigger of JMJD1A-mediated epigenetic modification, induced the appearance of thermogenic adipocytes in the offspring, improving obesity and glucose intolerance.

Academic Significance and Societal Importance of the Research Achievements

肥満に起因した生活習慣病の発症進展には、環境刺激に応じたエピゲノム変化と生体適応が影響する。脂肪組織は個体がおかれた環境に応じて動的に量と質を変化させる。例えば、余剰な栄養環境下では白色脂肪組織が肥大化する一方、寒冷刺激下では逆に熱を産生する脂肪細胞が出現し体脂肪が減少する。このような生体適応が障害されると、生活習慣病の原因となる。さらに、環境状態が健康に及ぼす影響は、世代を超えて親から子へ伝搬することが分かってきている。本研究では脂肪細胞の質を制御する環境感知するエピゲノム酵素が細胞運命とエネルギー代謝を決定するメカニズムを解明し、新規治療標的の可能性を提示した。

Report

(5 results)
  • 2023 Annual Research Report   Final Research Report ( PDF )
  • 2022 Annual Research Report
  • 2021 Comments on the Screening Results   Annual Research Report
  • Research Products

    (59 results)

All 2024 2023 2022 2021 Other

All Journal Article (17 results) (of which Int'l Joint Research: 15 results,  Peer Reviewed: 17 results,  Open Access: 17 results) Presentation (39 results) (of which Int'l Joint Research: 4 results,  Invited: 6 results) Remarks (3 results)

  • [Journal Article] A TLR4/TRAF6-dependent signaling pathway mediates NCoR coactivator complex formation for inflammatory gene activation2024

    • Author(s)
      Abe Y, Kofman ER, Ouyang Z, Cruz-Becerra G, Spann NJ, Seidman JS, Troutman TD, Stender JD, Taylor H, Fan W, Link VM, Shen Z, Sakai J, Downes M, Evans RM, Kadonaga JT, Rosenfeld MG, Glass CK.
    • Journal Title

      Proceedings of the National Academy of Sciences

      Volume: 121 Issue: 2

    • DOI

      10.1073/pnas.2316104121

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    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] Crucial role of iron in epigenetic rewriting during adipocyte differentiation mediated by JMJD1A and TET2 activity2023

    • Author(s)
      Suzuki T, Komatsu T, Shibata H, Tanioka A, Vargas D, Kawabata-Iwakawa R, Miura F, Masuda S, Hayashi M, Tanimura-Inagaki K, Morita S, Kohmaru J, Adachi K, Tobo M, Obinata H, Hirayama T, Kimura H, Sakai J, Nagasawa H, Itabashi H, Hatada I, Ito T, Inagaki T.
    • Journal Title

      Nucleic Acids Research

      Volume: 51 Issue: 12 Pages: 6120-6142

    • DOI

      10.1093/nar/gkad342

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    • Peer Reviewed / Open Access
  • [Journal Article] Chemogenetic activation of G12 signaling enhances adipose tissue browning2023

    • Author(s)
      Ono Y, Ito R, Arai K, Singh G, Saitoh T, Russell RB, Raimondi F, Aoki J, Sakai J, Inoue A.
    • Journal Title

      Signal Transduction and Targeted Therapy

      Volume: 8 Issue: 1 Pages: 307-307

    • DOI

      10.1038/s41392-023-01524-2

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    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] RANK ligand converts the NCoR/HDAC3 co-repressor to a PGC1β- and RNA-dependent co-activator of osteoclast gene expression2023

    • Author(s)
      Abe Y, Kofman ER, Almeida M, Ouyang Z, Ponte F, Mueller JR, Cruz-Becerra G, Sakai M, Prohaska TA, Spann NJ, Resende-Coelho A, Seidman JS, Stender JD, Taylor H, Fan W, Link VM, Cobo I, Schlachetzki JCM, Hamakubo T, Jepsen K, Sakai J, Downes M, Evans RM, Yeo GW, Kadonaga JT, Manolagas SC, Rosenfeld MG, Glass CK.
    • Journal Title

      Molecular Cell

      Volume: 83 Issue: 19 Pages: 3421-3437.e11

    • DOI

      10.1016/j.molcel.2023.08.029

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  • [Journal Article] Hypoxia activates SREBP2 through Golgi disassembly in bone marrow-derived monocytes for enhanced tumor growth2023

    • Author(s)
      Nakahara R, Aki S, Sugaya M, Hirose H, Kato M, Maeda K, Sakamoto DM, Kojima Y, Nishida M, Ando R, Muramatsu M, Pan M, Tsuchida R, Matsumura Y, Yanai H, Takano H, Yao R, Sando S, Shibuya M, Sakai J, Kodama T, Kidoya H, Shimamura T, Osawa T.
    • Journal Title

      The EMBO Journal

      Volume: 42 Issue: 22 Pages: 15252-15252

    • DOI

      10.15252/embj.2023114032

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  • [Journal Article] Environmental factor reversibly determines cellular identity through opposing Integrators that unify epigenetic and transcriptional pathways2023

    • Author(s)
      Takahashi H, Ito R, Matsumura Y, Sakai J.
    • Journal Title

      BioEssays

      Volume: 46 Issue: 2

    • DOI

      10.1002/bies.202300084

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    • Peer Reviewed / Open Access
  • [Journal Article] Epitranscriptomics in metabolic disease.2023

    • Author(s)
      Matsumura Y, Wei FY, Sakai J.
    • Journal Title

      Nat Metab

      Volume: 5(3) Issue: 3 Pages: 370-384

    • DOI

      10.1038/s42255-023-00764-4

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  • [Journal Article] Epigenetic and environmental regulation of adipocyte function.2022

    • Author(s)
      Matsumura Y, Osborne T.F, Sakai J.
    • Journal Title

      The Journal of Biochemistry (Review)

      Volume: 172 Issue: 1 Pages: 9-16

    • DOI

      10.1093/jb/mvac033

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    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] MYPT1-PP1β phosphatase negatively regulates both chromatin landscape and co-activator recruitment for beige adipogenesis2022

    • Author(s)
      Takahashi H, Yang G, Yoneshiro T, Abe Y, Ito R, Yang C, et al.
    • Journal Title

      Nat Commun

      Volume: 13 Issue: 1 Pages: 5715-5715

    • DOI

      10.1038/s41467-022-33363-0

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    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] Glutamine deficiency in solid tumor cells confers resistance to ribosomal RNA synthesis inhibitors2022

    • Author(s)
      Melvin Pan、Christiane Zorbas、Maki Sugaya、Kensuke Ishiguro、Miki Kato、Miyuki Nishida、Hai-Feng Zhang、Marco M. Candeias、Akimitsu Okamoto、Takamasa Ishikawa、Tomoyoshi Soga、Hiroyuki Aburatani、Juro Sakai、Yoshihiro Matsumura、Tsutomu Suzuki、Christopher G. Proud、Denis L. J. Lafontaine、Tsuyoshi Osawa
    • Journal Title

      Nature Communications

      Volume: 13(1) Issue: 1 Pages: 3706-3706

    • DOI

      10.1038/s41467-022-31418-w

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    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] Selective PPARα Modulator Pemafibrate and Sodium-Glucose Cotransporter 2 Inhibitor Tofogliflozin Combination Treatment Improved Histopathology in Experimental Mice Model of Non-Alcoholic Steatohepatitis2022

    • Author(s)
      Murakami K, Sasaki Y, Asahiyama M, Yano W, Takizawa T, Kamiya W, Matsumura Y, Anai M, Osawa T, Fruchart JC, Fruchart-Najib J, Aburatani H, Sakai J, Kodama T, Tanaka T.
    • Journal Title

      Cells

      Volume: 11 Issue: 4 Pages: 720-720

    • DOI

      10.3390/cells11040720

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      2021 Annual Research Report
    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] Loss of Down syndrome critical region-1 leads to cholesterol metabolic dysfunction that exaggerates hypercholesterolemia in ApoE-null background2021

    • Author(s)
      Muramatsu Masashi、Osawa Tsuyoshi、Miyamura Yuri、Nakagawa Suguru、Tanaka Toshiya、Kodama Tatsuhiko、Aburatani Hiroyuki、Sakai Juro、Ryeom Sandra、Minami Takashi
    • Journal Title

      Journal of Biological Chemistry

      Volume: 296 Pages: 100697-100697

    • DOI

      10.1016/j.jbc.2021.100697

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  • [Journal Article] Metabolic flexibility via mitochondrial BCAA carrier SLC25A44 is required for optimal fever2021

    • Author(s)
      Yoneshiro T, Kataoka N, Walejko JM, Ikeda K, Brown Z, Yoneshiro M, Crown SB, Osawa T, Sakai J, McGarrah RW, White PJ, Nakamura K, Kajimura S.
    • Journal Title

      Elife

      Volume: 10

    • DOI

      10.7554/elife.66865

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    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] Ubiquitination-dependent and -independent repression of target genes by SETDB1 reveal a context-dependent role for its methyltransferase activity during adipogenesis2021

    • Author(s)
      Zhang J, Matsumura Y, Kano Y, Yoshida A, Kawamura T, Hirakawa H, Inagaki T, Tanaka T, Kimura H, Yanagi S, Fukami K, Doi T, Osborne TF, Kodama T, Aburatani H, Sakai J.
    • Journal Title

      Genes Cells

      Volume: 26 Issue: 7 Pages: 513-529

    • DOI

      10.1111/gtc.12868

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  • [Journal Article] Measurement of the nuclear concentration of α-ketoglutarate during adipocyte differentiation by using a fluorescence resonance energy transfer-based biosensor with nuclear localization signals2021

    • Author(s)
      Suzuki Tomohiro、Hayashi Mayuko、Komatsu Tetsuro、Tanioka Akiko、Nagasawa Masahiro、Tanimura-Inagaki Kyoko、Rahman Mohammad Sharifur、Masuda Shinnosuke、Yusa Kosuke、Sakai Juro、Shibata Hiroshi、Inagaki Takeshi
    • Journal Title

      Endocrine Journal

      Volume: 68 Issue: 12 Pages: 1429-1438

    • DOI

      10.1507/endocrj.EJ21-0255

    • NAID

      130008136509

    • ISSN
      0918-8959, 1348-4540
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  • [Journal Article] ERAD components Derlin-1 and Derlin-2 are essential for postnatal brain development and motor function2021

    • Author(s)
      Sugiyama T, Murao N, Kadowaki H, Takao K, Miyakawa T, Matsushita Y, Katagiri T, Futatsugi A, Shinmyo Y, Kawasaki H, Sakai J, Shiomi K, Nakazato M, Takeda K, Mikoshiba K, Ploegh HL, Ichijo H, Nishitoh H
    • Journal Title

      iScience

      Volume: 24 Issue: 7 Pages: 102758-102758

    • DOI

      10.1016/j.isci.2021.102758

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  • [Journal Article] Spatiotemporal dynamics of SETD5-containing NCoR-HDAC3 complex determines enhancer activation for adipogenesis.2021

    • Author(s)
      Matsumura Y, Ito R, Yajima Y, Yamaguchi R, Tanaka T, Kawamura T, Magoori K, Abe Y, Uchida A, Yoneshiro T, Hirakawa H, Zhang J, Arai M, Yang C, Yang G, Takahashi H, Fujihashi H, Nakaki R, Yamamoto S, Ota S, Tsutsumi S, Inoue S, Kimura H, Wada Y, Kodama T, Inagaki T, Osborne TF, Aburatani H, Node K, Sakai J.
    • Journal Title

      Nature Commun

      Volume: 12 Pages: 7045-7045

    • DOI

      10.21203/rs.3.rs-250361/v1

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    • Author(s)
      米代武司, 松下真美, 布施沙由理, 黒岩美幸, 黒澤裕子, 山本恭子, 山岡敏明, 飯田誠, 隈健一, 中村尚, 浜岡隆文, 酒井寿郎, 斉藤昌之
    • Organizer
      第77回日本栄養・食糧学会大会
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  • [Presentation] 父性寒冷刺激による次世代の熱産生脂肪細胞の運命決定機構2023

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      菅原優人, 魏宇辰, 金紫越, 岡本真由美, 楊超然, 張琳, 安澤隼人, 西羽美, 木下賢吾, 米代武司, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      日本生化学会東北支部 第89回例会・シンポジウム
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  • [Presentation] 環境ストレス感知とエピゲノム機構を介した肥満改善機構2023

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      酒井寿郎
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  • [Presentation] 環境シグナル感知とエピゲノム機構による脂肪組織熱産生と抗肥満機構の解明2023

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      高橋宙大,楊歌,米代武司,伊藤亮,楊超然,岡本真由美,油谷浩之,川村猛,石濱泰,松村欣宏,酒井寿郎
    • Organizer
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      Juro Sakai
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    • Author(s)
      Juro Sakai
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    • Author(s)
      Juro Sakai
    • Organizer
      The 10th Federation of the Asian and Oceanian Physiological Societies Congress
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  • [Presentation] Cold-signal-sensing histone demethylase regulates brown and beige adipocyte activation by distinct mechanisms to prevent obesity2023

    • Author(s)
      Juro Sakai
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      魏宇辰, 米代武司, 金紫越, 荒井誠, 岡本真由美, 楊超然, 永江玄太, 油谷浩幸, 松村欣宏, 酒井寿郎
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      寒河江陽菜, 伊藤亮, 荒井誠, Myagmar Tumenjargal, 崔賢美, 米代武司, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第96回日本生化学会大会
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      神仁美, 岡本(勝山)真由美, 楊超然, 米代武司, 永江玄太, 吉田圭介, 油谷浩幸, 松村欣宏, 酒井寿郎
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      第96回日本生化学会大会
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  • [Presentation] 環境シグナル感知とエピゲノム機構による脂肪組織熱産生と抗肥満機構の解明2023

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      高橋宙大, 楊歌, 米代武司, 阿部陽平, 伊藤亮 楊超然, 川村猛, 石濱泰, 松村欣宏, 酒井寿郎
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      第44回日本肥満学会
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      魏宇辰, 米代武司, 金紫越, 高橋宙大, 崔賢美, 伊藤亮, MYAGMAR TUMENJARGAL, 荒井誠, 松村欣宏, 酒井寿郎
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      第44回日本肥満学会
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      寒河江陽菜, 伊藤亮, 荒井誠, Myagmar Tumenjargal, 崔賢美, 趙亞楠, 寺西仁志, 花田礼子, 米代武司, 松村欣宏, 酒井寿郎
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      第44回日本肥満学会
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Published: 2021-04-28   Modified: 2025-01-30  

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