中途半端な共生を科学する：異宿主への適応プロセスから導く共生進化ロジック

• Project/Area Number: 21K18241
• Research Category: Grant-in-Aid for Challenging Research (Pioneering)
• Allocation Type: Multi-year Fund
• Review Section: Medium-sized Section 45:Biology at organismal to population levels and anthropology, and related fields
• Research Institution: National Institute of Advanced Industrial Science and Technology
• Principal Investigator: 菊池 義智 国立研究開発法人産業技術総合研究所, 生命工学領域, 研究グループ長 (30571864)
• Co-Investigator(Kenkyū-buntansha): 伊藤 英臣 国立研究開発法人産業技術総合研究所, 生命工学領域, 主任研究員 (70748425)
• Project Period (FY): 2021-07-09 – 2025-03-31
• Project Status: Granted (Fiscal Year 2023)
• Budget Amount: ¥26,000,000 (Direct Cost: ¥20,000,000、Indirect Cost: ¥6,000,000); Fiscal Year 2024: ¥6,500,000 (Direct Cost: ¥5,000,000、Indirect Cost: ¥1,500,000); Fiscal Year 2023: ¥6,500,000 (Direct Cost: ¥5,000,000、Indirect Cost: ¥1,500,000); Fiscal Year 2022: ¥6,500,000 (Direct Cost: ¥5,000,000、Indirect Cost: ¥1,500,000); Fiscal Year 2021: ¥6,500,000 (Direct Cost: ¥5,000,000、Indirect Cost: ¥1,500,000)
• Keywords: 共生 / 進化 / 微生物 / 複合適応形質 / 遺伝的基盤

Outline of Research at the Start

微生物との共生は多くの動植物に見られ、生物進化の原動力となってきた。これら共生微生物は高度な宿主特異性を示すが、その進化過程は複雑で今なおブラックボックスとなっている。我々はその謎を解く鍵が、微生物が稀に見せる「異宿主（本来の自然宿主ではない生物）への中途半端な共生」にあると考えている。最近我々は、カメムシ-Burkholderia共生系において再現性の高い中途半端な共生現象を発見した。本研究では、Tn-seqや遺伝子移植を通して中途半端な共生の遺伝的基盤を解明し、宿主特異性の進化過程を理解する。本研究は、注目度の低い中途半端な共生に進化生態学の光を当て、新たな学術的価値を創出するものである。

Outline of Annual Research Achievements

「微生物との共生」は多くの動植物に見られる普遍的な現象であり、生物進化を駆動する原動力ともなってきた。これら共生微生物は高度な宿主特異性を示すが、その進化過程は複雑で今なお進化生態学・微生物学におけるブラックボックスとなっている。我々はその謎を解く鍵が、微生物が稀に見せる「異宿主（本来の自然宿主ではない生物）への中途半端な共生」にあると考えている。中途半端な共生は新たな宿主に適応するための初期段階とも捉えられ、特異性の進化過程を理解する上で極めて重要だと考えられるが、再現性が低いため研究の俎上に載せることが困難であった。しかし我々は、ホソヘリカメムシとBurkholderia共生細菌から成る昆虫共生系において、“再現性の高い”異宿主への中途半端な感染現象を発見することに成功した。本研究では、この独自の実験系を用いて中途半端な感染現象の遺伝的基盤を解明し、宿主特異性の進化プロセス・進化原理の統合的理解を目指す。
本年度はBurkholderia共生細菌に近縁で中途半端な共生をみせるParaburkholderia fungorumとPandoraea属細菌について、共生関連遺伝子の解析を進めるとともに、感染動態の詳細な比較解析を行った。その結果、Pandoraea属細菌は比較的早く狭窄部を突破して共生器官に到達するものの、共生器官の中でバイオフィルムを形成し盲嚢部位への定着が阻害されることが新たに明らかとなってきた。一方Paraburkholderiaは消化管前部でバイオフィルムを形成してしまい、共生器官への定着自体が遅れることが明らかとなった。また、走化性変異株の解析からは、何らかの誘引物質が共生器官から分泌されている可能性が強く示唆された。以上の結果は、これまで見えていなかった非共生細菌の感染動態の違いを明らかにしたもので、その進化史の推定において重要な成果と言える。

Current Status of Research Progress

2: Research has progressed on the whole more than it was originally planned.

Reason

これまでにPandoraea属細菌およびParaburkholderia fungorumについてTn-seq比較解析を進めつつあるが基盤整備が必要である。一方、共生細菌以外の非共生細菌がみせる感染プロセスの違いや、感染した共生器官の形態変化について多くの知見が蓄積しつつあり、共生関連遺伝子を特定するための多角的アプローチの結果が出始めている。

Strategy for Future Research Activity

Paraburkholderia属細菌とPandoraea属細菌の感染動態や遺伝子発現の比較解析を進めることで、その共生進化のプロセスが総合的に明らかになると考え、引き続き研究を遂行する。

Research Products

• [Int'l Joint Research] CNRS(フランス)
• [Int'l Joint Research] CNRS(フランス)
• [Int'l Joint Research] アリゾナ大学(米国)
• [Journal Article] Transposon sequencing reveals the essential gene set and genes enabling gut symbiosis in the insect symbiont Caballeronia insecticola (2024)
  • Author(s): Jouan Romain、Lextrait Gaelle、Lachat Joy、Yokota Aya、Cossard Raynald、Naquin Delphine、Timchenko Tatiana、Kikuchi Yoshitomo、Ohbayashi Tsubasa、Mergaert Peter
  • Journal Title: ISME Communications Volume: 4 Issue: 1 Pages: 1-13
  • DOI: 10.1093/ismeco/ycad001
  • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Ingested soil bacteria breach gut epithelia and prime systemic immunity in an insect (2024)
  • Author(s): Jang Seonghan、Ishigami Kota、Mergaert Peter、Kikuchi Yoshitomo
  • Journal Title: Proceedings of the National Academy of Sciences Volume: 121 Issue: 11
  • DOI: 10.1073/pnas.2315540121
  • Peer Reviewed / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Symbiont coordinates stem cell proliferation, apoptosis, and morphogenesis of gut symbiotic organ in the stinkbug-Caballeronia symbiosis (2023)
  • Author(s): Jang Seonghan、Matsuura Yu、Ishigami Kota、Mergaert Peter、Kikuchi Yoshitomo
  • Journal Title: Frontiers in Physiology Volume: 13 Pages: 01-13
  • DOI: 10.3389/fphys.2022.1071987
  • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Obligate Gut Symbiotic Association with Caballeronia in the Mulberry Seed Bug Paradieuches dissimilis (Lygaeoidea: Rhyparochromidae) (2022)
  • Author(s): Ishigami Kota、Jang Seonghan、Itoh Hideomi、Kikuchi Yoshitomo
  • Journal Title: Microbial Ecology Volume: - Issue: 2 Pages: 1307-1318
  • DOI: 10.1007/s00248-022-02117-2
  • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Intercontinental Diversity of <i>Caballeronia</i> Gut Symbionts in the Conifer Pest Bug <i>Leptoglossus occidentalis</i> (2022)
  • Author(s): Ohbayashi Tsubasa、Cossard Raynald、Lextrait Ga?lle、Hosokawa Takahiro、Lesieur Vincent、Takeshita Kazutaka、Tago Kanako、Mergaert Peter、Kikuchi Yoshitomo
  • Journal Title: Microbes and Environments Volume: 37 Issue: 3 Pages: n/a
  • DOI: 10.1264/jsme2.ME22042
  • ISSN: 1342-6311, 1347-4405
  • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Insecticide resistance governed by gut symbiosis in a rice pest, Cletus punctiger, under laboratory conditions (2021)
  • Author(s): Ishigami Kota、Jang Seonghan、Itoh Hideomi、Kikuchi Yoshitomo
  • Journal Title: Biology Letters Volume: 17 Issue: 3 Pages: 20200780-20200780
  • DOI: 10.1098/rsbl.2020.0780
  • Peer Reviewed / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Dual oxidase enables insect gut symbiosis by mediating respiratory network formation (2021)
  • Author(s): Jang Seonghan、Mergaert Peter、Ohbayashi Tsubasa、Ishigami Kota、Shigenobu Shuji、Itoh Hideomi、Kikuchi Yoshitomo
  • Journal Title: Proceedings of the National Academy of Sciences Volume: 118 Issue: 10
  • DOI: 10.1073/pnas.2020922118
  • Peer Reviewed / Int'l Joint Research
• [Journal Article] Insecticide resistance by a host-symbiont reciprocal detoxification (2021)
  • Author(s): Sato Yuya、Jang Seonghan、Takeshita Kazutaka、Itoh Hideomi、Koike Hideaki、Tago Kanako、Hayatsu Masahito、Hori Tomoyuki、Kikuchi Yoshitomo
  • Journal Title: Nature Communications Volume: 12 Issue: 1 Pages: 6432-6432
  • DOI: 10.1038/s41467-021-26649-2
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Presentation] Gut symbiotic microorganisms determine how insect pests live (2023)
  • Author(s): Yoshitomo Kikuchi
  • Organizer: 第４０回国際フォトポリマーコンファレンス
  • Int'l Joint Research / Invited
• [Presentation] 昆虫の呼吸器官形成におけるDuox/ROSの決定的役割 (2023)
  • Author(s): 菊池義智
  • Organizer: 第96回日本生化学会大会
  • Invited
• [Presentation] 昆虫の腸内共生における特異性の進化 (2022)
  • Author(s): 菊池 義智
  • Organizer: 第6回原生生物学・共生生物学談話会
  • Invited
• [Presentation] 昆虫の生き方を決める腸内微生物 (2022)
  • Author(s): 菊池 義智
  • Organizer: バイオミメティクス市民セミナー
  • Invited
• [Presentation] 共生細菌のちからで害虫が農薬に強くなる助け合いの仕組み (2022)
  • Author(s): 菊池 義智
  • Organizer: バイオインダストリー協会 “未来へのバイオ技術”勉強会
  • Invited
• [Presentation] 昆虫と腸内細菌の共生特異性を決める多層メカニズム (2022)
  • Author(s): 菊池 義智
  • Organizer: 日本マイコトキシン学会第 88 回学術講演会
  • Invited
• [Presentation] Transmissible Pesticide Resistance: Invisible Friends of Insects (2022)
  • Author(s): 菊池 義智
  • Organizer: Gordon Research Conference (GRC) Drug Resistance
  • Int'l Joint Research / Invited
• [Presentation] Homeobox遺伝子によって調節される共生器官の驚くべき形態変化！ (2021)
  • Author(s): JANG Seonghan, 石神広太, 大林翼, 松浦優, MERGAERT Peter, 菊池義智
  • Organizer: 日本進化学会第23回東京大会
• [Presentation] カビが運命付けるバクテリア-昆虫の相利共生 (2021)
  • Author(s): 石神広太, Jang Seonghan, 伊藤英臣, Mergaert Peter, 菊池義智
  • Organizer: 日本進化学会第23回東京大会
• [Presentation] カびが繋ぐ昆虫とバクテリアの共生系サイクル (2021)
  • Author(s): 石神 広太, Seonghan Jang, 伊藤 英臣, 大林 翼, Peter Mergaert, 菊池 義智
  • Organizer: 日本微生物生態学会第34回大会