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モジュールタンパク質の時空間的インタープレイによるエンハンサー活性化機構の解明

Research Project

Project/Area Number 22K18411
Research Category

Grant-in-Aid for Challenging Research (Pioneering)

Allocation TypeMulti-year Fund
Review Section Medium-sized Section 59:Sports sciences, physical education, health sciences, and related fields
Research InstitutionTohoku University

Principal Investigator

酒井 寿郎  東北大学, 医学系研究科, 教授 (80323020)

Co-Investigator(Kenkyū-buntansha) 松村 欣宏  秋田大学, 医学系研究科, 教授 (20375257)
米代 武司  東北大学, 医学系研究科, 准教授 (40724167)
Project Period (FY) 2022-06-30 – 2026-03-31
Project Status Granted (Fiscal Year 2023)
Budget Amount *help
¥26,000,000 (Direct Cost: ¥20,000,000、Indirect Cost: ¥6,000,000)
Fiscal Year 2025: ¥5,850,000 (Direct Cost: ¥4,500,000、Indirect Cost: ¥1,350,000)
Fiscal Year 2024: ¥5,850,000 (Direct Cost: ¥4,500,000、Indirect Cost: ¥1,350,000)
Fiscal Year 2023: ¥7,150,000 (Direct Cost: ¥5,500,000、Indirect Cost: ¥1,650,000)
Fiscal Year 2022: ¥7,150,000 (Direct Cost: ¥5,500,000、Indirect Cost: ¥1,650,000)
Keywordsメタボリックシンドローム / エピゲノム / 生活習慣病 / 脂肪細胞 / 栄養環境
Outline of Research at the Start

エンハンサーとよばれるDNAシスエレメント領域は、環境刺激で準備状態から活性化状態へと変化し、細胞特異的な遺伝子発現を誘導する。本研究では、脂肪細胞のエンハンサーを制御するタンパク質複合体(モジュール)を同定し、環境変化に伴うモジュールの構造・機能変化によって制御されるエンハンサー活性化機構を解明する。そして環境刺激が、「細胞分裂 ― エンハンサー制御軸」を介して細胞運命(質と機能)を決定するという新しい分子機構を提示する。

Outline of Annual Research Achievements

生活習慣病の予防と病態解明は大きな課題であり、その発症において脂肪細胞の機能破綻によるメカニズムが注目されている。脂肪組織では、過栄養環境では脂肪を蓄える白色脂肪細胞が、寒冷環境では脂肪を燃焼するベージュ脂肪細胞が誘導され、代謝制御に寄与する。細胞種特異的な遺伝子発現は、遺伝子座から離れたエンハンサーの状態によって制御される。エンハンサーの状態はヒストン修飾によって前準備、準備そして活性化状態に分けられる。本研究では、環境を感知し、エンハンサー状態をスイッチさせる分子を同定し、その機能的タンパク質複合体(モジュール)を介した時空間的な細胞運命決定機構を明らかにすることを目的とする。エンハンサーに特異的なヒストン修飾であるH3K4me1, H3K27acのChIP-seq解析を行い、ゲノムワイドなクロマチン相互作用データ(HiC)を参照し、脂肪細胞に特異的なエンハンサーを同定した。3T3-L1前駆脂肪細胞のデータベースから見出したヒストンメチル化酵素に着目し、脂肪細胞分化に及ぼす影響を解析した。ドメイン欠失体の解析から、ヒストンメチル化酵素活性ドメインを介さずに、エンハンサーの状態を制御し、脂肪細胞分化を抑制することを見出した。このヒストンメチル化酵素のプロテオミクス解析から、エンハンサー状態を制御する新規モジュール(転写コリプレッサー複合体)を同定した。この転写コリプレッサー複合体は、脂肪細胞特異的遺伝子(PpargとCebpa)のエンハンサーのヒストンアセチル化を抑制することを見出した。転写コリプレッサー複合体形成とエンハンサー状態は、ヒストンメチル化酵素に存在する特異的なドメインによって制御されることを明らかにした。

Current Status of Research Progress
Current Status of Research Progress

2: Research has progressed on the whole more than it was originally planned.

Reason

概要で記載した項目(4)-(6)、(8)についての進捗は以下の通りであり、おおむね順調に進んでいる。(4) ヒストンメチル化酵素のChIP-seq解析を行い、脂肪細胞分化初期に脂肪細胞特異的遺伝子(PpargとCebpa)のエンハンサー上にヒストンメチル化酵素が局在することを見出した。(5) ヒストンメチル化酵素のタンパク質レベルは分化初期に上昇した後に消失する。細胞周期と同期してヒストンメチル化酵素をユビキチン化する候補分子としてプロテオミクス解析から同定したユビキチンリガーゼ複合体APC/C (anaphase-promoting complex/cyclosome)をノックダウンの上、シクロヘキシミドチェイス法でヒストンメチル化酵素タンパク質安定性を評価した。その結果、ヒストンメチル化酵素タンパク質の分解速度がAPC/Cのノックダウンで顕著に減少することを明らかにした。(6) ヒストンメチル化酵素強制発現細胞(機能促進型状態)においてChIP-seq解析を行ったところ、対照細胞に比しヒストン脱アセチル化酵素のリクルートは変わらないが、ヒストンアセチル化酵素のリクルートが阻止されることを見出し、ヒストンメチル化酵素で維持されるエンハンサーの低アセチル化準備状態が、アセチル化酵素のリクルート制限によることを見出した。(8) ヒストンメチル化酵素をRosa26遺伝子座に挿入して強制発現させたノックインマウスを作製し、通常食負荷、高脂肪食負荷時の体重増加を調べたところ、野生型マウスに比べて高脂肪食誘導性の体重増加が抑制されることを見出した。

Strategy for Future Research Activity

前年度から継続して、転写コリプレッサー複合体によるエンハンサー状態の制御機構の解析、並びにマウスレベルでの解析を行う。
(7) アセチル化酵素のリクルートを阻害するヒストンメチル化酵素のドメインの同定と機能解析: NCoR/HDAC3-ヒストンメチル化酵素複合体形成に必要なドメインを欠いたヒストンメチル化酵素発現細胞で、ヒストンアセチル化酵素のエンハンサーへのリクルート制限が解除されるか、これに伴いヒストンアセチル化抑制が解除されるか解析する。(8) マウスへのヒストンメチル化酵素発現細胞移植実験や強制発現マウスの解析を継続し、個体レベルでの機能解析を進める。

Report

(3 results)
  • 2023 Research-status Report
  • 2022 Comments on the Screening Results   Research-status Report
  • Research Products

    (47 results)

All 2024 2023 2022 Other

All Journal Article (9 results) (of which Int'l Joint Research: 7 results,  Peer Reviewed: 9 results,  Open Access: 9 results) Presentation (34 results) (of which Int'l Joint Research: 4 results,  Invited: 6 results) Remarks (4 results)

  • [Journal Article] A TLR4/TRAF6-dependent signaling pathway mediates NCoR coactivator complex formation for inflammatory gene activation2024

    • Author(s)
      Abe Y, Kofman ER, Ouyang Z, Cruz-Becerra G, Spann NJ, Seidman JS, Troutman TD, Stender JD, Taylor H, Fan W, Link VM, Shen Z, Sakai J, Downes M, Evans RM, Kadonaga JT, Rosenfeld MG, Glass CK.
    • Journal Title

      Proceedings of the National Academy of Sciences

      Volume: 121 Issue: 2

    • DOI

      10.1073/pnas.2316104121

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      2023 Research-status Report
    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] Crucial role of iron in epigenetic rewriting during adipocyte differentiation mediated by JMJD1A and TET2 activity2023

    • Author(s)
      Suzuki T, Komatsu T, Shibata H, Tanioka A, Vargas D, Kawabata-Iwakawa R, Miura F, Masuda S, Hayashi M, Tanimura-Inagaki K, Morita S, Kohmaru J, Adachi K, Tobo M, Obinata H, Hirayama T, Kimura H, Sakai J, Nagasawa H, Itabashi H, Hatada I, Ito T, Inagaki T.
    • Journal Title

      Nucleic Acids Research

      Volume: 51 Issue: 12 Pages: 6120-6142

    • DOI

      10.1093/nar/gkad342

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    • Peer Reviewed / Open Access
  • [Journal Article] Chemogenetic activation of G12 signaling enhances adipose tissue browning2023

    • Author(s)
      Ono Y, Ito R, Arai K, Singh G, Saitoh T, Russell RB, Raimondi F, Aoki J, Sakai J, Inoue A.
    • Journal Title

      Signal Transduction and Targeted Therapy

      Volume: 8 Issue: 1 Pages: 307-307

    • DOI

      10.1038/s41392-023-01524-2

    • Related Report
      2023 Research-status Report
    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] RANK ligand converts the NCoR/HDAC3 co-repressor to a PGC1β- and RNA-dependent co-activator of osteoclast gene expression2023

    • Author(s)
      Abe Y, Kofman ER, Almeida M, Ouyang Z, Ponte F, Mueller JR, Cruz-Becerra G, Sakai M, Prohaska TA, Spann NJ, Resende-Coelho A, Seidman JS, Stender JD, Taylor H, Fan W, Link VM, Cobo I, Schlachetzki JCM, Hamakubo T, Jepsen K, Sakai J, Downes M, Evans RM, Yeo GW, Kadonaga JT, Manolagas SC, Rosenfeld MG, Glass CK.
    • Journal Title

      Molecular Cell

      Volume: 83 Issue: 19 Pages: 3421-3437.e11

    • DOI

      10.1016/j.molcel.2023.08.029

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      2023 Research-status Report
    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] Hypoxia activates SREBP2 through Golgi disassembly in bone marrow-derived monocytes for enhanced tumor growth2023

    • Author(s)
      Nakahara R, Aki S, Sugaya M, Hirose H, Kato M, Maeda K, Sakamoto DM, Kojima Y, Nishida M, Ando R, Muramatsu M, Pan M, Tsuchida R, Matsumura Y, Yanai H, Takano H, Yao R, Sando S, Shibuya M, Sakai J, Kodama T, Kidoya H, Shimamura T, Osawa T.
    • Journal Title

      The EMBO Journal

      Volume: 42 Issue: 22 Pages: 15252-15252

    • DOI

      10.15252/embj.2023114032

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      2023 Research-status Report
    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] Environmental factor reversibly determines cellular identity through opposing Integrators that unify epigenetic and transcriptional pathways2023

    • Author(s)
      Takahashi H, Ito R, Matsumura Y, Sakai J.
    • Journal Title

      BioEssays

      Volume: 46 Issue: 2

    • DOI

      10.1002/bies.202300084

    • Related Report
      2023 Research-status Report
    • Peer Reviewed / Open Access
  • [Journal Article] Epitranscriptomics in metabolic disease.2023

    • Author(s)
      Matsumura Y, Wei FY, Sakai J.
    • Journal Title

      Nat Metab

      Volume: 5(3) Issue: 3 Pages: 370-384

    • DOI

      10.1038/s42255-023-00764-4

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      2022 Research-status Report
    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] Epigenetic and environmental regulation of adipocyte function.2022

    • Author(s)
      Matsumura Y, Osborne T.F, Sakai J.
    • Journal Title

      The Journal of Biochemistry (Review)

      Volume: 172 Issue: 1 Pages: 9-16

    • DOI

      10.1093/jb/mvac033

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      2022 Research-status Report
    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Journal Article] MYPT1-PP1β phosphatase negatively regulates both chromatin landscape and co-activator recruitment for beige adipogenesis2022

    • Author(s)
      Takahashi H, Yang G, Yoneshiro T, Abe Y, Ito R, Yang C, et al.
    • Journal Title

      Nat Commun

      Volume: 13 Issue: 1 Pages: 5715-5715

    • DOI

      10.1038/s41467-022-33363-0

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      2022 Research-status Report
    • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
  • [Presentation] 妊娠前の親の寒冷曝露が子の褐色脂肪組織の活性と肥満度に与える影響2023

    • Author(s)
      米代武司, 松下真美, 布施沙由理, 黒岩美幸, 黒澤裕子, 山本恭子, 山岡敏明, 飯田誠, 隈健一, 中村尚, 浜岡隆文, 酒井寿郎, 斉藤昌之
    • Organizer
      第77回日本栄養・食糧学会大会
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  • [Presentation] 父性寒冷刺激による次世代の熱産生脂肪細胞の運命決定機構2023

    • Author(s)
      菅原優人, 魏宇辰, 金紫越, 岡本真由美, 楊超然, 張琳, 安澤隼人, 西羽美, 木下賢吾, 米代武司, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      日本生化学会東北支部 第89回例会・シンポジウム
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  • [Presentation] 環境ストレス感知とエピゲノム機構を介した肥満改善機構2023

    • Author(s)
      酒井寿郎
    • Organizer
      第41回日本内分泌学会 内分泌代謝学サマーセミナー
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  • [Presentation] 環境シグナル感知とエピゲノム機構による脂肪組織熱産生と抗肥満機構の解明2023

    • Author(s)
      高橋宙大,楊歌,米代武司,伊藤亮,楊超然,岡本真由美,油谷浩之,川村猛,石濱泰,松村欣宏,酒井寿郎
    • Organizer
      第55回日本動脈硬化学会総会・学術集会
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  • [Presentation] Signal Sensing and Epigenomic Rewriting by JMJD1A Induces Mitochondria Biogenesis and Prevent Obesity2023

    • Author(s)
      Juro Sakai
    • Organizer
      Japan-China Atherosclerosis Symposium2023
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    • Int'l Joint Research / Invited
  • [Presentation] Control of adipose thermogenesis and obesity through epigenomic reprogramming by a cold stress-responsive histone demethylase that is sensitive to β-adrenergic signaling2023

    • Author(s)
      Juro Sakai
    • Organizer
      12th GWANAK SYMPOSIUM on Metabolic Complications
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    • Int'l Joint Research / Invited
  • [Presentation] Cold-signal-sensing histone demethylase regulates brown and beige adipocyte activation by distinct mechanisms to prevent obesity2023

    • Author(s)
      Juro Sakai
    • Organizer
      The 10th Federation of the Asian and Oceanian Physiological Societies Congress
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    • Int'l Joint Research / Invited
  • [Presentation] Cold-signal-sensing histone demethylase regulates brown and beige adipocyte activation by distinct mechanisms to prevent obesity2023

    • Author(s)
      Juro Sakai
    • Organizer
      Host-Directed Antiviral Research Center Seminar
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      2023 Research-status Report
    • Int'l Joint Research / Invited
  • [Presentation] 父性寒冷刺激は仔マウスにおいて熱産生脂肪細胞の分化を誘導してエネルギー代謝を調節する2023

    • Author(s)
      魏宇辰, 米代武司, 金紫越, 荒井誠, 岡本真由美, 楊超然, 永江玄太, 油谷浩幸, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第96回日本生化学会大会
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      2023 Research-status Report
  • [Presentation] 肪組織におけるヒストン脱メチル化酵素JMJD1Aの代謝調節機構の解明2023

    • Author(s)
      寒河江陽菜, 伊藤亮, 荒井誠, Myagmar Tumenjargal, 崔賢美, 米代武司, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第96回日本生化学会大会
    • Related Report
      2023 Research-status Report
  • [Presentation] 寒冷刺激が精子DNAメチル化およびsmall RNAに及ぼす影響の解析2023

    • Author(s)
      神仁美, 岡本(勝山)真由美, 楊超然, 米代武司, 永江玄太, 吉田圭介, 油谷浩幸, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第96回日本生化学会大会
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  • [Presentation] 環境シグナル感知とエピゲノム機構による脂肪組織熱産生と抗肥満機構の解明2023

    • Author(s)
      高橋宙大, 楊歌, 米代武司, 阿部陽平, 伊藤亮 楊超然, 川村猛, 石濱泰, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第44回日本肥満学会
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      2023 Research-status Report
  • [Presentation] ヒストン脱メチル化酵素JMJD1A による白色脂肪組織のミトコンドリア生合成は代謝障害を阻害する2023

    • Author(s)
      伊藤亮, 謝詩雨, Myagmal Tumenjargal, 米代武司, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第44回日本肥満学会
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      2023 Research-status Report
  • [Presentation] 父性寒冷刺激は脂肪組織の熱産生活性して食事性肥満とインスリン抵抗性を軽減する2023

    • Author(s)
      魏宇辰, 米代武司, 金紫越, 高橋宙大, 崔賢美, 伊藤亮, MYAGMAR TUMENJARGAL, 荒井誠, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第44回日本肥満学会
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      2023 Research-status Report
  • [Presentation] 脂肪組織におけるヒストン脱メチル化酵素JMJD1A の代謝調節機構の解明2023

    • Author(s)
      寒河江陽菜, 伊藤亮, 荒井誠, Myagmar Tumenjargal, 崔賢美, 趙亞楠, 寺西仁志, 花田礼子, 米代武司, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第44回日本肥満学会
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      2023 Research-status Report
  • [Presentation] ヒストン脱メチル化酵素 JMJD1A と PGC1 によるミトコンドリア増生とベージュ化による肥満抑制機構2023

    • Author(s)
      謝詩雨, 伊藤亮, Tumenjargal Myagmar, 松村欣宏, 米代武司, 酒井寿郎
    • Organizer
      第27回アディポサイエンス・シンポジウム
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      2023 Research-status Report
  • [Presentation] SETD5-NCoR-HDAC3複合体の動的変化は脂肪細胞のエンハンサーを活性化する2023

    • Author(s)
      松村欣宏,伊藤亮,矢島あゆむ,山口玲,田中十志也,川村猛,馬郡健太,内田あおい,米代武司,張吉,楊超然,高橋宙大,稲垣毅,油谷浩幸,野出孝一,酒井寿郎
    • Organizer
      第26回アディポサイエンスシンポジウム
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      2022 Research-status Report
  • [Presentation] 褐色脂肪組織と白色脂肪組織におけるヒストン脱メチル化酵素JMJD1Aの寒冷適応に対する組織特異的な役割2022

    • Author(s)
      伊藤亮, 謝詩雨, Tumenjargal Myagmar, 楊超然, 米代武司, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第65回日本糖尿病学会
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      2022 Research-status Report
  • [Presentation] シグナル感知とヒストン脱メチル化による熱産生・エネルギー消費制御機構2022

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      酒井寿郎
    • Organizer
      第95回日本内分泌学会
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    • Invited
  • [Presentation] MYPT1-PP1β脱リン酸化酵素複合体によるベージュ化制御機構の解明2022

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      高橋宙大, 楊歌, 米代武司, 伊藤亮, 松村欣宏, 酒井寿郎
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      第95回日本内分泌学会
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  • [Presentation] 褐色脂肪組織と白色脂肪組織で異なるヒストン脱メチル化酵素JMJD1Aの寒冷適応に対する役割2022

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      伊藤亮, 謝詩雨, Myagmar Tumenjargal, 楊超然, 米代武司, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第95回日本内分泌学会
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  • [Presentation] SETD5-NCoR-HDAC3 複合体の時空間ダイナミクスは脂肪細胞分化のエンハンサー活性化を制御する2022

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      松村欣宏, 伊藤亮, 矢島あゆむ, 山口 玲, 田中十志也, 川村猛, 馬郡健太, 内田あおい, 米代武司, 張吉, 楊超然, 高橋宙大, 稲垣毅, 油谷浩幸, 野出孝一, 酒井寿郎
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      第95回日本内分泌学会
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      第76回日本栄養・食糧学会
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      魏宇辰, 米代武司, 金紫越, 岡本(勝山)真由美, 楊超然, 太田聡, 堤修一, 油谷浩幸, 松村欣宏, 酒井寿郎
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      第76回日本栄養・食糧学会
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      酒井寿郎
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      松村欣宏, 伊藤亮, 矢島あゆむ, 山口玲, 田中十志也, 川村猛, 馬郡健太, 内田あおい, 米代武司, 張吉, 楊超然, 高橋宙大, 稲垣毅, 油谷浩幸, 野出孝一, 酒井寿郎
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      第95回日本生化学会大会
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      第95回日本生化学会大会
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      謝詩雨, 伊藤亮, Tumenjargal Myagmar, 松村欣宏, 米代武司, 酒井寿郎
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      第43回日本肥満学会 / 第40回日本肥満症治療学会学術集会
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  • [Presentation] 妊娠前の父性寒冷刺激と白色脂肪のベージュ化:前駆脂肪細胞の運命決定2022

    • Author(s)
      金紫越, 米代武司, 魏宇辰, 岡本(勝山) 真由美, 楊超然, 油谷浩幸, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第43回日本肥満学会 / 第40回日本肥満症治療学会学術集会
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  • [Presentation] 妊娠前の父性寒冷刺激と褐色脂肪細胞の活性化:視床下部の関与2022

    • Author(s)
      魏宇辰, 米代武司, 金紫越, 岡本(勝山) 真由美, 楊超然, 太田聡, 堤修一, 油谷浩幸, 松村欣宏, 酒井寿郎
    • Organizer
      第43回日本肥満学会 / 第40回日本肥満症治療学会学術集会
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  • [Presentation] ヒト褐色脂肪組織と妊娠前の親の寒冷曝露:FDG-PETとNIR-TRSでの評価2022

    • Author(s)
      米代武司, 松下真美, 布施沙由理, 黒岩美幸, 黒澤裕子, 山本恭子, 飯田誠, 隈健一, 中村尚, 浜岡隆文, 酒井寿郎, 斉藤昌之
    • Organizer
      第43回日本肥満学会 / 第40回日本肥満症治療学会学術集会
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  • [Remarks] 東北大学 大学院医学系研究科 細胞生物学講座 分子代謝生理学分野

    • URL

      http://www.metab.med.tohoku.ac.jp/

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  • [Remarks] 東京大学先端研科学技術研究センター 酒井研究室

    • URL

      http://www.mm.rcast.u-tokyo.ac.jp/

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  • [Remarks] 東北大学大学院医学系研究科細胞生物学講座分子代謝生理学分野/Publications

    • URL

      http://www.metab.med.tohoku.ac.jp/publications/

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  • [Remarks] 東京大学先端科学技術研究センター酒井研究室/原著論文

    • URL

      http://www.mm.rcast.u-tokyo.ac.jp/publications/pubs.html

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Published: 2022-07-05   Modified: 2024-12-25  

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