Neuromolecular Mechanisms of Behavioral Evolution: Insights from Interspecific Diversity of Bird Songs

• Project/Area Number: 22KJ0040
• Project/Area Number (Other): 22J00446 (2022)
• Research Category: Grant-in-Aid for JSPS Fellows
• Allocation Type: Multi-year Fund (2023); Single-year Grants (2022)
• Section: 国内
• Review Section: Basic Section 44050:Animal physiological chemistry, physiology and behavioral biology-related
• Research Institution: Hokkaido University
• Principal Investigator: 田路 矩之 北海道大学, 大学院教育推進機構, 助教
• Project Period (FY): 2023-03-08 – 2025-03-31
• Project Status: Completed (Fiscal Year 2024)
• Budget Amount: ¥4,420,000 (Direct Cost: ¥3,400,000、Indirect Cost: ¥1,020,000); Fiscal Year 2024: ¥1,430,000 (Direct Cost: ¥1,100,000、Indirect Cost: ¥330,000); Fiscal Year 2023: ¥1,430,000 (Direct Cost: ¥1,100,000、Indirect Cost: ¥330,000); Fiscal Year 2022: ¥1,560,000 (Direct Cost: ¥1,200,000、Indirect Cost: ¥360,000)
• Keywords: 動物行動学 / ソングバード / 行動の進化 / ゲノムの進化 / 細胞の進化 / Single cell ATAC-seq / 神経行動学 / ゲノム進化 / Single cell RNA-seq / 行動進化 / 細胞進化 / single cell RNA-seq / single cell ATAC-seq

Outline of Research at the Start

本研究では、鳴禽類ソングバードの歌行動の種間多様性に着目し、行動進化の分子神経基盤の解明を目指す。興奮性投射ニューロンの遺伝子発現の個体/種間多様性が大きい、という研究成果から、奮性投射ニューロンの違いが歌の違いを生じ、その差が種として固定されることで、種特異的行動の進化が生じるという作業仮説を立てた。本研究ではこの仮説に基づき1. 興奮性投射ニューロンの遺伝子発現の多様性が歌表現型に及ぼす作用、 2.多様性を生み出すメカニズム、を同定する。

Outline of Annual Research Achievements

本研究では、鳴禽類ソングバードの歌行動の種間多様性に着目し、行動進化の分子神経基盤の解明を目指す。これまでの研究からソ結果を基にソングバードの歌行動を制御する神経回路の種分化過程について、興奮性投射ニューロンの生理特性（遺伝子発現）の違いが歌の違いを生じ、その差が種として固定されることで、種特異的行動の進化が生じるという作業仮説を立てた。
本研究ではこの仮説に基づき、1. 興奮性投射ニューロンの生理特性の多様性が歌表現型に及ぼす作用、2. 多様性を生み出すメカニズム、を同定し、それらが種間と個体間で同様のものかを検証する。
2022年度から2023年度を通じて、ソングバードの歌制御回路中の興奮性投射ニューロンの遺伝子発現パターンの類似度が歌表現型の類似度と相関し、特に個別の歌表現型パラメータと少数の遺伝子発現パターンに高い相関があることを明らかにし、これらを国際学術誌２報に発表した。
2023年度から2024年度を通じて主に「2. 多様性を生み出すメカニズム」を同定するために、遺伝子発現制御基盤となるゲノム構造が未知のソングバード種について、ロングリードシーケンスによる高品質リファレンスゲノム構築を行った。先進ゲノム支援を活用し、当初予定していたキンカチョウの最近縁種であるサクラスズメ、カノコスズメに加えて、分岐年代がやや離れた姉妹群にあたるジュウシマツ、ヘキチョウ、コシジロキンパラのゲノムについても高品質なゲノムアセンブリに成功した。現在、これらゲノム情報を利用したsnATAC-seqを実施し、ゲノムのどのような違いが遺伝子発現の種差を生じるのかを検証中である。今後、１.、２.の検証で得られた結果をもとに、本研究を拡張した基盤研究B（25K0232005）において、神経細胞操作によって他種の歌行動を人為的に再現することを目指した実験検証を行う計画である。

Research Products

• [Journal Article] Expansion of learning capacity elicited by interspecific hybridization (2024)
  • Author(s): Shibata Yukino、Toji Noriyuki、Wang Hongdi、Go Yasuhiro、Wada Kazuhiro
  • Journal Title: Science Advances Volume: 10 Issue: 25
  • DOI: 10.1126/sciadv.adn3409
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] A predisposed motor bias shapes individuality in vocal learning (2024)
  • Author(s): Toji Noriyuki、Sawai Azusa、Wang Hongdi、Ji Yu、Sugioka Rintaro、Go Yasuhiro、Wada Kazuhiro
  • Journal Title: Proceedings of the National Academy of Sciences Volume: 121 Issue: 3
  • DOI: 10.1073/pnas.2308837121
  • Peer Reviewed / Open Access
• [Journal Article] Nicotinic acetylcholine receptors in a songbird brain (2022)
  • Author(s): Asogwa Norman Chinweike、Toji Noriyuki、He Ziwei、Shao Chengru、Shibata Yukino、Tatsumoto Shoji、Ishikawa Hiroe、Go Yasuhiro、Wada Kazuhiro
  • Journal Title: Journal of Comparative Neurology Volume: in press Issue: 11 Pages: 1966-1991
  • DOI: 10.1002/cne.25314
  • Peer Reviewed / Open Access / Int'l Joint Research
• [Presentation] ソングバードの種特異的さえずり行動獲得を駆動したゲノム進化様式の解明 (2024)
  • Author(s): 田路矩之, 柴田ゆき野, 辰本将司, 郷康広, 和多和宏
  • Organizer: 2024年度「先進ゲノム支援」拡大班会議
• [Presentation] Species-specific vocal learnability associated with transcriptomic signatures in glutamatergic projecting neurons in songbirds (2023)
  • Author(s): Noriyuki Toji, Yukino Shibata, Shoji Tatsumoto, Yasuhiro Go, Kazuhiro Wada
  • Organizer: International Bioacoustics Society/Congress
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] Cellular evolution in neuronal circuits regulating vocal behavior in songbirds (2023)
  • Author(s): Noriyuki Toji, Yukino Shibata, Shoji Tatsumoto, Yasuhiro Go, Kazuhiro Wada
  • Organizer: 23rd International congress of genetics
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] Neural molecular mechanisms of the song speciation in songbirds (2022)
  • Author(s): TOJI Noriyuki, SHIBATA Yukino, TATSUMOTO Shoji, ISHIKAWA Hiroe, GO Yasuhiro, WADA Kazuhiro
  • Organizer: NEURO2022 第45回日本神経科学学会
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] 鳴禽類の歌学習において学習可能性を象徴する細胞タイプ特異的トランスク リプトームシグネチャー (2022)
  • Author(s): 田路矩之、柴田ゆき野、辰本荘司、石川裕恵、郷康広、和多和宏
  • Organizer: 日本遺伝学会 第94回大会（札幌）シングルセル解析による生命動態システム研究の新展開
  • Invited
• [Presentation] Transcriptomic signatures in glutamatergic projecting neurons reveal species-specific vocal learnability in songbirds (2022)
  • Author(s): Noriyuki Toji, Yukino Shibata, Shoji Tatsumoto, Yasuhiro Go, Kazuhiro Wada
  • Organizer: Neuroscience 2022
  • Int'l Joint Research