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Analysis of cellular dynamics driving the directional rotation of epithelial tube using 3D vertex model

Planned

Project AreaDiscovery of the logic that establishes the 3D structure of organisms
Project/Area Number 15H05863
Research Category

Grant-in-Aid for Scientific Research on Innovative Areas (Research in a proposed research area)

Allocation TypeSingle-year Grants
Review Section Biological Sciences
Research InstitutionOsaka University

Principal Investigator

松野 健治  大阪大学, 理学研究科, 教授 (60318227)

Project Period (FY) 2015-06-29 – 2020-03-31
Project Status Granted (Fiscal Year 2019)
Budget Amount *help
¥143,000,000 (Direct Cost: ¥110,000,000、Indirect Cost: ¥33,000,000)
Fiscal Year 2019: ¥27,820,000 (Direct Cost: ¥21,400,000、Indirect Cost: ¥6,420,000)
Fiscal Year 2018: ¥27,820,000 (Direct Cost: ¥21,400,000、Indirect Cost: ¥6,420,000)
Fiscal Year 2017: ¥27,820,000 (Direct Cost: ¥21,400,000、Indirect Cost: ¥6,420,000)
Fiscal Year 2016: ¥27,820,000 (Direct Cost: ¥21,400,000、Indirect Cost: ¥6,420,000)
Fiscal Year 2015: ¥31,720,000 (Direct Cost: ¥24,400,000、Indirect Cost: ¥7,320,000)
Keywords発生・分化 / 細胞・組織 / 左右非対称性 / 三次元バーテックスモデル / 細胞のねじれ / 細胞キラリティ / I型ミオシン / 三次元ライブイメージング / 消化管 / 腸捻転 / 組織変形
Outline of Annual Research Achievements

ショウジョウバエの後腸は左ネジ捻転して左右非対称化するが、この現象は、繊毛に依存した脊椎動物の左右非対称性形成とは異なる機構で起こる。後腸上皮細胞が後腸捻転を誘発することがわかっていたが、その機構は不明であった。三次元(3D)モデル後腸での捻転のシミュレーションから、個々の3D細胞の頂端面と基底面の間の「ねじれ」と後腸捻転が連動することが計算で示された。さらに、現実の後腸でも、このねじれが観察できた。しかし、細胞のねじれが形成され、それが後腸の捻転に変換されていく、ねじれによる後腸捻転の機構は不明である。本研究計画では、これまでの遺伝学的手法に加えて、in vivo 3Dライブイメージングと3Dシミュレーションを併用することで、後腸の左ネジ捻転を誘発する細胞レベル、分子レベルの機構を理解することを目的とする。この目的を達成するために、平成30年度において次の(1)、(2)の研究を実施し、それぞれで述べた成果を得た。
(1) 後腸上皮細胞のねじれを定量的に解析する
平成29年度までの研究において、野生型胚の後腸上皮の3Dタイムラプスイメージをもとにして、後腸上皮細胞のねじれを定量的に解析する方法を確立していた。平成30年度の研究において、得られたデータを統計的に解析した。その結果、現在の細胞のねじれの計測・計算法では、後腸上皮細胞のねじれの値にばらつきが大きく、統計的に有意なデータが得られていないことがわかった。一つの原因は、3Dタイムラプスイメージから得た細胞形態の座標データの誤差が大きいことであった。
(2) 個々のモデル上皮細胞のねじれによって3Dモデル後腸の捻転を誘発する
3D後腸コンピュータ・モデルにおいて、モデル上皮細胞にねじれを導入することで、3Dモデル後腸をin vivoと同程度に捻転させる各種条件を明らかにした。

Current Status of Research Progress
Current Status of Research Progress

3: Progress in research has been slightly delayed.

Reason

これまでの研究で、後腸の捻転が誘発される機構を理解するために、3Dモデル後腸で捻転を再現し、それに必要な上皮細胞の挙動の予測を試みた。その結果、後腸の捻転は、円柱上皮細胞のねじれとして検出される細胞キラリティによって起こっている可能性が示唆された。平成30年度の研究では、次の(1)、(2)の研究を実施し、それぞれで成果が得られたが、問題点も見いだされた。問題解決の方針は立ったが、研究の進展はやや遅れることとなった。その判断の根拠を以下に示す。
(1) 後腸上皮細胞のねじれを定量的に解析する
後腸捻転の過程で起こる後腸上皮細胞のねじれを、3Dタイムラプス撮影することで解析した。後腸上皮細胞の頂端面はDE-cadherin-GFP、側面と基底面はDiscs large-GFP用いて可視化することで、明瞭な3Dタイムラプス映像を取得した。平成28年度において、3Dタイムラプスのデータから細胞のねじれを算出する方法を開発し、平成29年度に多量のデータを取得し、統計的解析を実施した。その結果、3Dタイムラプス映像から得た細胞の座標データの誤差が大きく、細胞のねじれデータが統計的に有意でないことが判明した。
(2) 個々のモデル上皮細胞のねじれによって3Dモデル後腸の捻転を誘発する
3D後腸コンピュータ・モデルにおいて、細胞のねじれによってモデル後腸の捻転を駆動させる条件を検討した。付加条件として、モデル細胞の体積を捻転前後で20%増加させることや、細胞の高さを小さくすることによって、3Dモデル後腸の捻転を誘発すことができた。このような細胞体積の増加、高さの減少はin vivoでも観察されている。また、3Dモデルから、時計、反時計方向にねじれた細胞が混在する場合、多数を占める細胞によって後腸捻転の方向が決まることがわかった。これは、in vivoの状況により近いシミュレーションである。

Strategy for Future Research Activity

後腸上皮細胞のねじれが後腸の管の左ネジ捻転を誘発する機構を、in vivo 三次元(3D)ライブイメージングと3Dシミュレーションを用いて解析する。この目的を達成するために、令和元年度に以下の(1)-(3)研究計画を実施する。
(1) ライブイメージングによる後腸円柱上皮細胞のねじれの定量的解明 平成30年度までに実施したライブイメージングによる後腸円柱上皮細胞のねじれの経時変化の解析から、野生型胚の後腸上皮細胞は、後腸の左ネジ捻転にともなって、基底膜(消化管を外から)からみて時計方向にねじれていくことが示された。しかし、誤差が大きく、後腸上皮細胞のねじれを定量的に理解するには至っていなかった。令和元年度には、細胞のねじれの定量的、経時的パターンを統計的に解析できる計測法を開発する。
(2) 3D後腸上皮コンピュータ・モデルによる後腸上皮細胞のねじれの再現 令和元年度では、(1)の研究で見出したin vivoでの上皮細胞のねじれの定量的、経時的パターンをモデルに反映させる。例えば、上皮細胞の体積変化、異なるねじれ方向を示す細胞の割合などをパラメータとして取り入れ、3D後腸上皮コンピュータ・モデルで捻転を誘発できる至適条件との整合性を検討する。
(3) 後腸円柱上皮細胞のねじれを誘発する機構の解析 後腸円柱上皮細胞のねじれを誘発する機構を明らかにする。後腸上皮細胞のF-アクチンの機能に何らかのキラリティがあると予測しているが、これまでの研究では、これを検出することはできていない。上皮細胞で機械的力を発生しているMyosin IIの動態にキラリティがあると予測し、スピニングディスク顕微鏡を用いて、Myosin II-GFPの動きをex vivoでライブ観察する。Myosin II-GFPの動態をコンピュータ解析することで、Myosin II-GFPが渦巻き運動する可能性を検討する。

Report

(4 results)
  • 2018 Annual Research Report
  • 2017 Annual Research Report
  • 2016 Annual Research Report
  • 2015 Annual Research Report

Research Products

(56 results)

All 2019 2018 2017 2016 2015 Other

All Int'l Joint Research Journal Article Presentation Remarks Funded Workshop

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      Symmetry

      Volume: 11 (4) Pages: 505-505

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      Volume: 24 (3) Pages: 214-230

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      Volume: 9 (1) Pages: 210-210

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      eLife

      Volume: 7

    • DOI

      10.7554/elife.32506

    • NAID

      120006491604

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      Inaki Mikiko、Sasamura Takeshi、Matsuno Kenji
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      Front. Cell Dev. Biol.

      Volume: 6 Pages: 34-34

    • DOI

      10.3389/fcell.2018.00034

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      Inaki, M., Yang L. J., and Matsuno K.
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      Philosophical Transaction of The Royal Society B

      Volume: 371 Pages: 20150403-12

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      J Biol Chem.

      Volume: 291 Pages: 13743-13752

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      Okumura T, Sasamura T, Inatomi M, Hozumi S, Nakamura M, Hatori R, Taniguchi K, Nakazawa N, Suzuki E, Maeda R, Yamakawa T, Matsuno K
    • Journal Title

      Genetics

      Volume: 199 Pages: 1183-1199

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      10.1534/genetics.115.174698

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    • Journal Title

      J Biol Chem

      Volume: 290 Pages: 505-519

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      10.1074/jbc.m114.616847

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      Volume: 34 Pages: 390-396

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      Kenji Matsuno
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      沖縄コンベンションセンター(沖縄県那覇市)
    • Year and Date
      2016-11-14
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      Kenji Matsuno
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      57th annual Drosophila research conference
    • Place of Presentation
      Orlando, USA
    • Year and Date
      2016-07-13
    • Related Report
      2016 Annual Research Report
    • Int'l Joint Research
  • [Presentation] 細胞のキラリティが駆動する組織の左右非対称な変形2016

    • Author(s)
      松野健治
    • Organizer
      基生研研究会
    • Place of Presentation
      基礎生物学研究所(愛知県岡崎市)
    • Year and Date
      2016-01-05
    • Related Report
      2015 Annual Research Report
    • Invited
  • [Presentation] Transciptome analysis to identify genes responding to mechanical force in developing Drosophila embryos2015

    • Author(s)
      Tomoki Ishibashi, Katsushi Yamaguchi, Shuji Shigenobu, and Kenji Matsuno
    • Organizer
      The 5th annual meeting for whole-roganism science society
    • Place of Presentation
      大阪大学Σホール(大阪府豊中市)
    • Year and Date
      2015-12-19
    • Related Report
      2015 Annual Research Report
  • [Presentation] Evolutionary cooperrativity between mating position and rotation of male genitalia in Diptera2015

    • Author(s)
      Momoko Inatomi, Chisako Sakuma, Hiroyuki Kanuka, and Kanji Matsuno
    • Organizer
      The 5th annual meeting for whole-roganism science society
    • Place of Presentation
      大阪大学Σホール(大阪府豊中市)
    • Year and Date
      2015-12-19
    • Related Report
      2015 Annual Research Report
  • [Presentation] Functional interaction between Pecanex and NSF2 in Notch signaling2015

    • Author(s)
      Ami Yamagishi, Tomoko Yamakawa, and Kenjji Matsuno
    • Organizer
      The 5th annual meeting for whole-roganism science society
    • Place of Presentation
      大阪大学Σホール(大阪府豊中市)
    • Year and Date
      2015-12-19
    • Related Report
      2015 Annual Research Report
  • [Presentation] BioID-based identification of proteins interacting with Myosin31DF, which controls left-rihgt asymmetry in Drosophila2015

    • Author(s)
      Yusuke Kamei, Hiroki Okanishi, Takeshi Sasamura, Seiki Kueamitsu, and Kenji Matsuno
    • Organizer
      The 5th annual meeting for whole-roganism science society
    • Place of Presentation
      大阪大学Σホール(大阪府豊中市)
    • Year and Date
      2015-12-19
    • Related Report
      2015 Annual Research Report
  • [Presentation] Analysis of cellular dynamics in left-right asymmetric rotation of Drosophila hindgut2015

    • Author(s)
      Mikiko Inaki, Hisao Honda, and Kenji Matsuno
    • Organizer
      The 5th annual meeting for whole-roganism science society
    • Place of Presentation
      大阪大学Σホール(大阪府豊中市)
    • Year and Date
      2015-12-19
    • Related Report
      2015 Annual Research Report
    • Invited
  • [Presentation] 細胞のキラリティがからだの左右非対称性をつくる2015

    • Author(s)
      松野健治
    • Organizer
      第67回日本細胞生物学会大会
    • Place of Presentation
      タワーホール船堀(東京都江戸川区)
    • Year and Date
      2015-06-30
    • Related Report
      2015 Annual Research Report
    • Invited
  • [Remarks]

    • URL

      http://www.bio.sci.osaka-u.ac.jp/bio_web/lab_page/matsuno/index.html

    • Related Report
      2018 Annual Research Report
  • [Remarks] 大阪大学大学院 理学研究科 生物科学専攻 細胞生物学 松野研究室

    • URL

      http://www.bio.sci.osaka-u.ac.jp/bio_web/lab_page/matsuno/index.html

    • Related Report
      2016 Annual Research Report
  • [Remarks] 大阪大学大学院 理学研究科 生物科学専攻 細胞生物学・松野研究室

    • URL

      http://www.bio.sci.osaka-u.ac.jp/bio_web/lab_page/matsuno/index.html

    • Related Report
      2015 Annual Research Report
  • [Funded Workshop] The 4th Asia-Pacific Drosophila Research Conference2017

    • Related Report
      2017 Annual Research Report

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Published: 2015-07-02   Modified: 2019-12-27  

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