Characterization of a dual R protein RPS4/RRS1 complex that confers resistance to multiple pathogens

• Project/Area Number: 15K07321
• Research Category: Grant-in-Aid for Scientific Research (C)
• Allocation Type: Multi-year Fund
• Section: 一般
• Research Field: Plant protection science
• Research Institution: 岡山県農林水産総合センター生物科学研究所
• Principal Investigator: Narusaka Yoshihiro 岡山県農林水産総合センター生物科学研究所, その他部局等, 専門研究員 (20335459)
• Co-Investigator(Renkei-kenkyūsha): NARUSAKA Mari 岡山県農林水産総合センター生物科学研究所, 流動研究員 (80376847)
• Project Period (FY): 2015-04-01 – 2018-03-31
• Project Status: Completed (Fiscal Year 2017)
• Budget Amount: ¥4,940,000 (Direct Cost: ¥3,800,000、Indirect Cost: ¥1,140,000); Fiscal Year 2017: ¥1,300,000 (Direct Cost: ¥1,000,000、Indirect Cost: ¥300,000); Fiscal Year 2016: ¥1,430,000 (Direct Cost: ¥1,100,000、Indirect Cost: ¥330,000); Fiscal Year 2015: ¥2,210,000 (Direct Cost: ¥1,700,000、Indirect Cost: ¥510,000)
• Keywords: 抵抗性遺伝子 / 抵抗性蛋白質 / 分泌蛋白質 / 炭疽病菌 / シロイヌナズナ / エフェクター / 青枯病 / 斑葉細菌病 / 植物免疫 / アブラナ科

Outline of Final Research Achievements

Plant disease resistance, known as gene-for-gene relationship, requires a resistance (R) gene in the host plant and a cognate avirulence (Avr) gene in the insect, pest, or pathogen. The R-gene product detects the corresponding Avr gene product and initiates signal transduction to confer resistance.
A pair of Arabidopsis thaliana resistance proteins, RPS4 and RRS1, recognizes the cognate Avr effector from the bacterial pathogens Pseudomonas syringae pv. tomato expressing avrRps4 (Pst-avrRps4), Ralstonia solanacearum, and the fungal pathogen Colletotrichum higginsianum and leads to defense signaling activation against the pathogens. We investigated whether RPS4 is physically associated with RRS1, and how Avr effectors function with RPS4/RRS1.
In conclusion, our data indicated that RPS4/RRS1 is required for active defence responses, and some structural domains that constitute these R proteins contribute to the interaction of RPS4 with RRS1.

Research Products

• [Journal Article] Inappropriate expression of an NLP effector in Colletotrichum orbiculare impairs infection on Cucurbitaceae cultivars via plant recognition of the C-terminal region. (2018)
  • Author(s): Nur Sabrina Ahmad Azmi, Suthitar Singkaravanit-Ogawa S, Kyoko Ikeda, Saeko Kitakura, Yoshihiro Inoue, Yoshihiro Narusaka, Ken Shirasu, Masanori Kaido, Kazuyuki Mise, and Yoshitaka Takano
  • Journal Title: Mol. Plant-Microbe Interact. Volume: 31 Issue: 1 Pages: 101-111
  • DOI: 10.1094/mpmi-04-17-0085-fi
  • Peer Reviewed
• [Journal Article] Draft genome assembly of Colletotrichum chlorophyti, a pathogen of herbaceous plants (2017)
  • Author(s): Gan, P., Narusaka, M., Tsushima, A., Narusaka, Y., Takano, Y. and Shirasu, K.
  • Journal Title: Genome Announcement Volume: 5 Issue: 10
  • DOI: 10.1128/genomea.01733-16
  • Peer Reviewed / Open Access / Acknowledgement Compliant
• [Journal Article] Analyses of natural variation indicates that the absence of RPS4/RRS1 and amino acid change in RPS4 cause loss of their functions and resistance to pathogens. (2017)
  • Author(s): Narusaka M., Iuchi S. and Narusaka Y.
  • Journal Title: Plant Signaling & Behavior Volume: 12 Issue: 3 Pages: e1293218-e1293218
  • DOI: 10.1080/15592324.2017.1293218
  • Peer Reviewed / Open Access / Acknowledgement Compliant
• [Journal Article] Genus-wide comparative genome analyses of Colletotrichum species reveal specific gene family losses and gains during adaptation to specific infection lifestyles. (2016)
  • Author(s): Gan, P., Narusaka, M., Kumakura, N., Tsushima, A., Takano, Y., Narusaka, Y., Shirasu, K.
  • Journal Title: Genome Biology and Evolution. Volume: 8 Issue: 5 Pages: 1467-1481
  • DOI: 10.1093/gbe/evw089
  • NAID: 120006822486
  • Peer Reviewed / Open Access / Acknowledgement Compliant
• [Journal Article] Leucine zipper motif in RRS1 is crucial for the regulation of Arabidopsis dual resistance protein complex RPS4/RRS1 (2016)
  • Author(s): Narusaka M, Toyoda K, Shiraishi T, Iuchi S, Takano Y, Shirasu K, Narusaka Y.
  • Journal Title: Scientifc Reports Volume: 6 Issue: 1 Pages: 18702-18702
  • DOI: 10.1038/srep18702
  • NAID: 120005819504
  • Peer Reviewed / Open Access / Acknowledgement Compliant
• [Presentation] Transposable elements contribute to the evolution of genomic diversity between strains of the plant pathogenic fungus Colletotrichum higginsianum (2018)
  • Author(s): Ayako Tsushima, Pamela Gan, Naoyoshi Kumakura, Mari Narusaka, Yoshitaka Takano, Yoshihiro Narusaka, Ken Shirasu
  • Organizer: 14th European Conference on Fungal Genetics
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] Conserved effectors with a ribonuclease domain are involved in virulence of phytopathogenic Colletotrichum fungi (2018)
  • Author(s): Naoyoshi Kumakura, Suthitar Singkaravanit-Ogawa, Pamela Gan, Ayako Tsushima, Mari Narusaka , Yoshihiro Narusaka, Yoshitaka Takano, Ken Shirasu
  • Organizer: 14th European Conference on Fungal Genetics
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] 比較ゲノム・トランスクリプトーム解析によるウリ類炭疽病菌の強病原性関連因子の探索 (2018)
  • Author(s): 井上喜博,Pamela Gan,白須 賢,鳴坂義弘,高野義孝
  • Organizer: 平成30年度日本植物病理学会大会
• [Presentation] ウリ類炭疽病菌の宿主特異性に関する研究：アルファルファ炭疽病菌との比較解析 (2018)
  • Author(s): 小川泰生,井上喜博,Pamela Gan,海道真典,三瀬和之,鳴坂義弘,白須 賢,高野義孝
  • Organizer: 平成30年度日本植物病理学会大会
• [Presentation] Colletotrichum higginsianum 株間のゲノム進化にトランスポゾンは関与する (2018)
  • Author(s): 津島 綾子, Pamela Gan, 熊倉 直祐, 鳴坂 真理, 高野 義孝, 鳴坂 義弘, 白須 賢
  • Organizer: 平成30年度日本植物病理学会大会
• [Presentation] Conserved effectors with a ribonuclease domain are involved in virulence of phytopathogenic Colletotrichum fungi. (2018)
  • Author(s): Naoyoshi Kumakura, Suthitar Singkaravanit-Ogawa, Pamela Gan, Ayako Tsushima, Mari Narusaka, Yoshihiro Narusaka, Yoshitaka Takano and Ken Shirasu
  • Organizer: 第59回日本植物生理学会年会
• [Presentation] 炭疽病菌に保存されたエフェクターSRN はRNA 分解ドメインを持ち，ウリ類炭疽病菌の病原性に関与する (2018)
  • Author(s): 熊倉 直祐, Singkaravanit-Ogawa, S., Pamela Gan, 津島 綾子, 鳴坂 真理, 鳴坂 義弘, 高野 義孝, 白須 賢
  • Organizer: 平成30年度日本植物病理学会大会
• [Presentation] A novel class of conserved effectors with ribonuclease domains is required for virulence of phytopathogenic Colletotrichum fungi on plants. (2017)
  • Author(s): Kumakura N., Singkaravanit-Ogawa S., Gan P., Tsushima A., Narusaka M., Narusaka Y., Takano Y., Shirasu K.
  • Organizer: 第58回日本植物生理学会年会
  • Place of Presentation: 鹿児島
  • Year and Date: 2017-03-16
• [Presentation] Comparative genomics reveals structural variations in the genome of the plant pathogenic fungus Colletotrichum higginsianum. (2017)
  • Author(s): Tsushima A., Gan P., Kumakura N., Narusaka M., Takano Y., Narusaka Y., Shirasu K.
  • Organizer: 29th Fungal Genetics Conference
  • Place of Presentation: California
  • Year and Date: 2017-03-14
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] Colletotrichum higginsianum系統間の大規模ゲノム構造変異 (2017)
  • Author(s): 津島 綾子, Pamela Gan, 熊倉 直祐, 鳴坂 真理, 高野 義孝, 鳴坂 義弘, 白須 賢
  • Organizer: 平成２９年度日本植物病理学会大会
• [Presentation] Inappropriate expression of NLP effector impairs Colletotrichum infection on cucurbits via recognition of its C-terminal region. (2017)
  • Author(s): Singkaravanit-Ogawa, S., Nur Sabrina, A.A., Ikeda, K., Tanaka, S., Inoue, Y., Kaido, M., Mise, K., Narusaka, Y., Shirasu, K., Takano, Y.
  • Organizer: 平成２９年度日本植物病理学会大会
• [Presentation] ウリ類炭疽病菌RSCO-09-1-2株の強病原性に関する分子機構研究 (2017)
  • Author(s): 井上喜博、Pamela Gan、鳴坂義弘、白須 賢、高野義孝
  • Organizer: 平成２９年度日本植物病理学会大会
• [Presentation] RNA分解ドメインを持つエフェクターSRNはウリ類炭疽病菌の病原性に関与する (2017)
  • Author(s): 熊倉 直祐, Singkaravanit-Ogawa, S., Pamela Gan, 津島 綾子, 鳴坂 真理, 鳴坂 義弘, 高野 義孝, 白須 賢
  • Organizer: 平成２９年度日本植物病理学会大会
• [Presentation] Comparative genomics reveals structural variations in the genome of the plant pathogenic fungus Colletotrichum higginsianum (2017)
  • Author(s): Tsushima A, Gan P, Kumakura N, Narusaka M, Narusaka Y, Takano Y, Shirasu K
  • Organizer: The New Phytologist next generation scientists
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] A novel class of conserved effectors with ribonuclease domains is involved in virulence of phytopathogenic Colletotrichum fungi on plants (2017)
  • Author(s): Kumakura, N., Ogawa, S., Gan, P., Tsushima, A., Narusaka, M., Narusaka, Y., Takano, Y., Shirasu, K.
  • Organizer: The 5th International Conference on Biotic Plant Interactions
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] Studies on a highly virulent strain RSCO-09-1-2 of Colletotrichum orbiculare (2017)
  • Author(s): Inoue Y, Gan P, Narusaka Y, Shirasu K, Takano Y
  • Organizer: the Asian Conference on Plant Pathology 2017
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] デュアル抵抗性蛋白質システムによる革新的作物保護技術の開発 (2017)
  • Author(s): 鳴坂真理、井上喜博、高野義孝、白須 賢、白石友紀、鳴坂義弘
  • Organizer: 平成29年度日本植物病理学会関西部会
• [Presentation] Colletotrichum higginsianumのゲノム変異にトランスポゾンは関与する (2017)
  • Author(s): 津島 綾子, Pamela Gan, 熊倉 直祐, 鳴坂 真理, 高野 義孝, 鳴坂 義弘, 白須 賢
  • Organizer: 平成 29 年度日本植物病理学会関東部会
• [Presentation] 植物病原糸状菌Colletotrichum higginsianumのゲノム変異にトランスポゾンは関与する (2017)
  • Author(s): 津島 綾子, Pamela Gan, 熊倉 直祐, 鳴坂 真理, 高野 義孝, 鳴坂 義弘, 白須 賢
  • Organizer: 第１７回糸状菌分子生物学コンファレンス
• [Presentation] デュアル抵抗性蛋白質システムを構成するRRS1およびRPS4の機能解析 (2017)
  • Author(s): 鳴坂真理,白須 賢,豊田和弘,高野義孝,白石友紀,鳴坂義弘
  • Organizer: 第40回日本分子生物学会年会（2017年度生命科学系学会合同年次大会）
• [Presentation] A novel class of conserved effectors with ribonuclease domains is required for virulence of phytopathogenic Colletotrichum fungi on plants. (2016)
  • Author(s): Kumakura, N., Ogawa, S., Gan, P., Tsushima, A., Narusaka, M., Narusaka, Y., Takano, Y., Shirasu, K.
  • Organizer: Latest Advances in Plant Development & Environmental Response
  • Place of Presentation: Awaji Yumebutai Conference Center,
  • Year and Date: 2016-11-29
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] デュアル抵抗性蛋白質を構成するRPS4のアミノ酸置換による抵抗性喪失 (2016)
  • Author(s): 鳴坂 義弘、井内 敦子、井内 聖、鳴坂 真理
  • Organizer: 平成28年度日本植物病理学会関西部会
  • Place of Presentation: 静岡
  • Year and Date: 2016-09-29
• [Presentation] アブラナ科炭疽病菌におけるエフェクター候補遺伝子の取得とその機能解析 (2016)
  • Author(s): 鳴坂 真理、Pamela Gan、津島 綾子、熊倉 直祐、白須 賢、高野 義孝、久保 康之、白石 友紀、鳴坂 義弘
  • Organizer: 平成28年度日本植物病理学会関西部会
  • Place of Presentation: 静岡
  • Year and Date: 2016-09-29
• [Presentation] ウリ類炭疽病菌の強病原性株RSCO-09-1-2の強病原性化因子の探索 (2016)
  • Author(s): 井上喜博、Pamela Gan、鳴坂義弘、白須 賢、高野義孝
  • Organizer: 平成28年度日本植物病理学会関西部会
  • Place of Presentation: 静岡
  • Year and Date: 2016-09-29
• [Presentation] デュアル抵抗性蛋白質システムを構成する抵抗性蛋白質RRS1の機能解析 (2016)
  • Author(s): 鳴坂真理、白須賢、豊田和弘、高野義孝、白石友紀、鳴坂義弘
  • Organizer: 第34回日本植物細胞分子生物学会（上田）大会
  • Place of Presentation: 上田
  • Year and Date: 2016-09-01
• [Presentation] Colletotrichum higginsianumの新規ゲノム解読とエフェクター候補遺伝子の解析 (2016)
  • Author(s): 津島綾子、Pamela Gan、熊倉直祐、鳴坂真理、高野義孝、鳴坂義弘、白須 賢
  • Organizer: 平成28年度植物感染生理談話会
  • Place of Presentation: 神戸
  • Year and Date: 2016-08-10
• [Presentation] Comparative genomics of Colletotrichum fungi reveals lifestyle-adapted fungal gene gain/loss and potential virulence-associated genes. (2016)
  • Author(s): Gan, P., Narusaka, M., Kumakura, N., Tsushima, A., Hiroyama, R., Takano, Y., Narusaka, Y., Shirasu, K.
  • Organizer: Colletotrichum Workshop at 13th ECFG
  • Place of Presentation: パリ
  • Year and Date: 2016-04-03
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] Comparative genomics of Colletotrichum fungi reveals lifestyle-adapted fungal gene gain/loss andn potential virulence-associated genes. (2016)
  • Author(s): Gan, P., Narusaka, M., Kumakura, N., Tsushima, A., Hiroyama, R., Takano, Y., Narusaka, Y., Shirasu, K.
  • Organizer: 13th European Conference on Fungal Genetics
  • Place of Presentation: パリ
  • Year and Date: 2016-04-03
  • Int'l Joint Research
• [Presentation] デュアル抵抗性蛋白質システムを構成する抵抗性蛋白質RRS1のロイシンジッパーモチーフの機能解析 (2016)
  • Author(s): 鳴坂真理、白須賢、豊田和弘、高野義孝、白石友紀、鳴坂義弘
  • Organizer: 平成28年度 日本植物病理学会大会
  • Place of Presentation: 岡山市
  • Year and Date: 2016-03-21
• [Presentation] コアエフェクター候補遺伝子CCE1はColletotrichum属菌に保存され、細胞死を誘導する (2016)
  • Author(s): 津島綾子、鳴坂真理、Pamela Gan、熊倉直祐、浅井秀太、門田康弘、高野義孝、鳴坂義弘、白須賢
  • Organizer: 平成28年度 日本植物病理学会大会
  • Place of Presentation: 岡山市
  • Year and Date: 2016-03-21
• [Presentation] 比較ゲノム解析を用いたColletotrichum属菌における病原性エフェクターの探索 (2016)
  • Author(s): 熊倉直祐、パメラ・ガン、津島綾子、浅井秀太、門田康弘、鳴坂真理、鳴坂義弘、高野義孝、白須賢
  • Organizer: 平成28年度 日本植物病理学会大会
  • Place of Presentation: 岡山市
  • Year and Date: 2016-03-21
• [Presentation] シロイヌナズナのユビキチンリガーゼPUB4はCERK1との相互作用を介して免疫応答を制御する (2016)
  • Author(s): 出崎能丈、高橋昌平、小泉春樹、三浦駿希、八嶋航平、石橋裕子、紀藤圭治、鳴坂真理、鳴坂義弘、賀来華江、渋谷直人
  • Organizer: 平成28年度 日本植物病理学会大会
  • Place of Presentation: 岡山市
  • Year and Date: 2016-03-21
• [Presentation] ウリ類炭疽病菌の付着器において発現するエフェクター候補群ECAPの機能解析 (2016)
  • Author(s): 奥田竜太、石塚隼也、Suthitar Singkaravanit-Ogawa、Pamela Gan、山田晃嗣、鳴坂義弘、白須 賢、高野義孝
  • Organizer: 平成28年度 日本植物病理学会大会
  • Place of Presentation: 岡山市
  • Year and Date: 2016-03-21
• [Presentation] ウリ類炭疽病菌の強病原性株RSCO-09-1-2に関する研究 (2016)
  • Author(s): 井上喜博、Pamela Gan、鳴坂義弘、白須 賢、高野義孝
  • Organizer: 平成28年度 日本植物病理学会大会
  • Place of Presentation: 岡山市
  • Year and Date: 2016-03-21
• [Presentation] ウリ類炭疽病菌のメタロプロテアーゼ遺伝子CoMEP1，CoMEP5は付着器分化時に発現し，侵入時における植物の防御応答に関与する (2016)
  • Author(s): 中前彩加、原田 賢、鳴坂真理、鳴坂義弘、高野義孝、Pamela Gan、白須 賢、久保康之
  • Organizer: 平成28年度 日本植物病理学会大会
  • Place of Presentation: 岡山市
  • Year and Date: 2016-03-21
• [Presentation] The functional analysis of RRS1 on the immune response of Arabidopsis dual resistance proteins RPS4/RRS1 (2016)
  • Author(s): Mari Narusaka, Yoshihiro Narusaka
  • Organizer: 第57回日本植物生理学会年会
  • Place of Presentation: 盛岡市
  • Year and Date: 2016-03-18
• [Presentation] An E3 ubiquitin ligase, PUB4, regulates immune signaling through the interaction with Arabidopsis CERK1 (2016)
  • Author(s): Shohei Takahashi, Haruki Koizumi, Takaki Miura, Kohei Yashima, Yuko Ishibashi, Keiji Kito, Mari Narusaka, Yoshihiro Narusaka, Yoshitake Desaki, Hanae Kaku and Naoto Shibuya
  • Organizer: 第57回日本植物生理学会年会
  • Place of Presentation: 盛岡市
  • Year and Date: 2016-03-18
• [Presentation] The core effector candidate gene, CCE1 is conserved in plant pathogenic Colletotrichum fungi and induces cell death (2016)
  • Author(s): Ayako Tsushima, Mari Narusaka, Pamela Gan, Naoyoshi Kumakura, Shuta Asai, Yasuhiro Kadota, Yoshitaka Takano, Yoshihiro Narusaka, Ken Shirasu
  • Organizer: 第57回日本植物生理学会年会
  • Place of Presentation: 盛岡市
  • Year and Date: 2016-03-18
• [Presentation] Hunting virulent effectors in plant pathogenic fungi Colletotrichum species using comparative genomics (2016)
  • Author(s): Kumakura, N., Gan, P., Tsushima, A., Asai, S., Kadota, Y., Narusaka, M., Narusaka, Y., Takano, Y., Shirasu, K.
  • Organizer: 第57回日本植物生理学会年会
  • Place of Presentation: 盛岡市
  • Year and Date: 2016-03-18
• [Presentation] デュアル抵抗性蛋白質を構成するRPS4およびRRS1の機能解析 (2015)
  • Author(s): 鳴坂真理、白須賢、豊田和弘、高野義孝、白石友紀、鳴坂義弘
  • Organizer: 平成27年度日本植物病理学会関西部会
  • Place of Presentation: 徳島市
  • Year and Date: 2015-09-29
• [Presentation] 比較ゲノム解析による炭疽病菌エフェクターの探索 (2015)
  • Author(s): 熊倉直祐、Pamela Gan、津島綾子、浅井秀太、門田康弘、鳴坂真理、鳴坂義弘、高野義孝、白須賢
  • Organizer: 平成27年度日本植物病理学会関東部会
  • Place of Presentation: 宇都宮市
  • Year and Date: 2015-09-10
• [Presentation] CERK1と相互作用するE3ユビキチンリガーゼPUB4による免疫シグナリング制御 (2015)
  • Author(s): 高橋昌平、三浦駿希、八嶋航平、鳴坂真理、鳴坂義弘、出崎能丈、賀来華江、渋谷直人
  • Organizer: 平成27年度植物感染生理談話会
  • Place of Presentation: 松山市
  • Year and Date: 2015-08-24
• [Presentation] コアエフェクター候補遺伝子CCE1は17種の炭疽病菌で保存され、細胞死を誘導する (2015)
  • Author(s): 津島綾子、鳴坂真理、Pamela Gan、熊倉直祐、浅井秀太、門田康弘、高野義孝、鳴坂義弘、白須賢
  • Organizer: 平成27年度植物感染生理談話会
  • Place of Presentation: 松山市
  • Year and Date: 2015-08-24
• [Presentation] デュアル抵抗性蛋白質システムの導入による病害抵抗性作物の創製 (2015)
  • Author(s): 鳴坂真理、白須賢、高野義孝、鳴坂義弘
  • Organizer: 第33回日本植物細胞分子生物学会（東京）大会・シンポジウム
  • Place of Presentation: 東京
  • Year and Date: 2015-08-10
• [Remarks] 植物活性化研究グループＨＰ
  • URL: http://www.kibi.ne.jp/~narusaka/index.html
• [Remarks] 鳴坂義弘
  • URL: http://researchmap.jp/yonarusaka/
• [Remarks] Plant Immunity Research Group
  • URL: http://www.kibi.ne.jp/~narusaka/RIBS_PIant_immunity/toppupeji.html